Nu dricker jag visdom ur granarnas saftfyllda krona Edith Södergran, 1922
De äldsta fossila barrträd man hittat är drygt 300 miljoner år gamla. De älds-ta fossila bevisen för blomväxter dyker upp först drygt 150 miljoner år efter de äldsta barrträden och drygt 250 miljoner år efter de första fröna. Hos barr-träden utvecklades fröämnena (fröanlagen) i kottar ända från början.
Enligt den hypotes som den svenske paleobotanikern Rudolf Florin lade fram på 1950-talet, baserat på många års studier av fossila kottar, är fröfjället i moderna honkottar den reducerade resten av ett dvärgskott som växte i vecket mellan det sterila fjället och kotteaxeln i de tidiga barrträdskottarna.
Fröfjället bär fröämnena, och är därmed det honliga reproduktionsorganet.
Dvärgskotten i de tidiga kottarna hade vanligen massor av sterila fjäll och några få fertila fjäll som bar frön. Över årmiljonerna sammansmälte de ferti-la och de steriferti-la fjällen i det lilferti-la dvärgskottet och kvar blev dagens fröfjäll.
Trots att senare fynd lett till vissa modifikationer, så har Florins hypotes för honkottarnas evolution hos barrträden stått stadig ända sedan 50-talet.
Ett problem med hypotesen är dock att i de flesta barrträdsfamiljer förut-om tallfamiljen saknas fröfjället i kottarna, vilket borde innebära att de är enkla kottar (med bara en sorts fjäll) och inte sammansatta kottar (med två sorters fjäll, varav fröfjället egentligen är resten av ett sekundärt skott) som barrträdskottar ska vara.
I denna avhandling har jag förutom grankottar (Picea abies, tallfamiljen) tittat närmare på kottarna i representanter för två mycket närbesläktade barr-trädsfamiljer; sumpcypressfamiljen och cypressfamiljen. Dessa två familjer är så nära släkt (och så lika varandra) att de ofta slås ihop till en familj. De arter jag har studerat är de två japanska barrträden kryptomeria (Cryptomeria japonica, sumpcypressfamiljen) och hiba (Thujopsis dolabrata, cypressfa-miljen) och så vår enda svenska representant i cypressfamiljen, nämligen en (Juniperus communis). Kottarna i cypressfamiljen saknar någon som helst form av synligt fröfjäll, vilket Florin förklarade med att fröfjället har sam-mansmält med det sterila fjället, och numera utgör den övre halvan av det sterila fjället. I sumpcypressfamiljen, från vilken cypressfamiljen ska ha bildats, finns det fjäll vars position i den mogna kotten i alla fall mer eller mindre stämmer med den förväntade positionen för ett fröfjäll, men dessa
fjäll utvecklas efter själva fröämnena (som de ju ska utgöra basen för om de verkligen är fröfjäll).
En vanlig anledning till att honkottarna i många barrträd inte alls liknar tallfamiljens kottar är att de är anpassade för att locka djur som ska sprida fröna. Den bärliknande struktur som i dagligt tal kallas enbär är kanske det mest bekanta exemplet på detta. Själva ”bäret” bildas av att det översta lagret av sterila fjäll börjar växa och sväller upp efter pollineringen, och innesluter fröna som sitter längst upp kring spetsen av kotten. ”Riktiga bär”, som blå-bär eller lingon, har samma syfte, men är egentligen frukter som bildas av pistillen, där fröna redan sitter inneslutna, i blomväxter.
MADS-box gener är bland annat inblandade i att specificera organidenti-teten hos blommans organ. MADS-boxgener är en eukaryot genfamilj vars genprodukter (MADS-domänproteiner) reglerar uttrycket av andra gener. De jobbar normalt inte ensamma utan verkar i grupp, ofta med andra MADS-domänproteiner. Speciellt viktiga för blommans utveckling är AGAMOUS (AG)-gruppen av MADS-boxgener, för utan dem bildas inga reproduktions-organ i blomman. Utan SEPALLATA (SEP)-gruppen av MADS-boxgener bildas överhuvudtaget inga blomorgan, utan alla dessa ersätts av bladliknan-de strukturer.
AG-gener behövs alltså för att bilda reproduktionsorganen och även själva fröämnet i blommorna, och dessa gener finns även i nakenfröiga växter (gymnospermer), inklusive barrträd, där de är uttryckta i kottar. I både vår vanliga svenska gran och svartgran (Picea mariana) har man visat att AG-genen är konstant uttryckta i fröfjällen, och senare även i fröämnena. Baserat på detta drog man slutsatsen att hela fröfjället i gran är ett reproduktivt or-gan. I den här studien har jag isolerat AG-gener (en per art) från kryptomeria, hiba och en. Denna gen har jag sedan, i varje art, använt i uttrycksstudier som molekylär markör för det honliga reproduktiva organet, för att kontrol-lera om Florins hypoteser angående identiteten på de fröbärande organen i dessa arter var korrekta. Till skillnad från i granens fröfjäll, där AG-genen är uttryckt i hela fjället, så är AG-genen i kryptomeria bara uttryckt i ett litet, begränsat område i det fjäll som utvecklas mellan fröämnet och det sterila fjället, vilket vi tolkar som att detta fjäll inte är ett homologt organ till frö-fjället i tallfamiljen. I cypressarterna hiba och en fann jag att i mycket unga kottar så är AG-genen endast uttryckt i fröämnet, och uttryck i det enda, ste-rila fjället (där ett fuserat fröfjäll borde finnas) saknades helt, vilket tyder på att Florin hade fel; det finns inte något ”gömt” fröfjäll i dessa kottar. Där-emot visade sig AG-genen vara uttryckt i det sterila fjället i äldre kottar, un-gefär vid pollineringen, vilket är en tid på året som detta fjäll genomgår stora förändringar i båda arterna och i enkottar bildar själva ”bäret”. Det finns olika möjliga tolkningar av detta, men den vi anser vara mest sannolik är att detta är ett uttryck för en ny genfunktion i dessa kottar. Detta innebär först och främst att den minsta gemensamma nämnaren när det gäller uttryck av AG-gener i barrträdens honkottar är uttryck i fröämnet och inte i fröfjället.
Dessutom innebär det att dessa kottars evolutionära historia är mer kompli-cerad än Florins hypotes anger, bl.a. kan sekundära fjäll ha uppstått obero-ende av varandra i flera barrträdsfamiljer.
AG-generna finns som sagt i fröväxter men så vitt vi vet inte i sporväxter, vilket innebär att denna typ av gener troligen uppstod i en gemensam förfa-der till de nuvarande fröväxterna, en förfaförfa-der som levde för mer än 300 mil-joner år sedan. Vi presenterar här två nya gener; DAL18 och DAL20, från gran. Dessa gener representerar två nya undergrupper inom AG-generna, och båda dessa undergrupper är basala till alla tidigare kända gener i AG-gruppen. Dessa tillhör alltså ”släktgrenar” på ”genfamiljens släktträd” som gått skiljda vägar från de övriga generna mycket tidigt i AG-gruppens histo-ria. DAL20-gruppen är den äldsta av dessa släktgrenar, och varken DAL18- och DAL20-grupperna verkar längre finnas kvar hos blomväxterna. Dessa nya gener erbjöd en unik och oväntad möjlighet att ta reda på vad funktionen hos den ursprungliga AG-genen var för hundratals miljoner år sedan. Vi stu-derade därför dessa geners uttrycksmönster, och kunde visa att till skillnad från de tidigare kända AG-generna, som t.ex. DAL2 i gran, som alla är ut-tryckta i reproduktiva strukturer, så är DAL20 uteslutande uttryckt i rötter medan DAL18 är huvudsakligen uttryckt (fast på mycket låg nivå) i kambi-umregionen och (på en ännu lägre nivå) i honkottar efter första vintervilan.
Dessa uttrycksmönster liknar mer de som rapporterats för AG-genernas sys-tergrupp; XAL1-gener, och innebär troligen att AG-genernas organidentitets-bestämmande funktion i reproduktionsorganen inte tillhörde den ursprungli-ga funktionen för denna gengrupp.
Vi gjorde också en jämförande studie av proteinernas förmåga att binda till över hundra andra MADS-domänproteiner i en jäst-2-hybrid studie, där AG, STK (en systergen till AG) och XAL1 från blomväxten backtrav jäm-fördes med DAL2, DAL18 och DAL20 från gran och CjMADS4 från kryp-tomeria. AG, STK, DAL2 och även DAL20 och XAL1 visade sig i vårt sy-stem kunna interagera med huvudsakligen samma proteiner som tillhör ett litet antal undergrupper av MADS-domän proteiner, inklusive SEP-proteiner från backtrav, medan både CjMADS4 och DAL18 båda avvek starkt genom att inte interagera med ett enda av proteinerna i studien. Detta tyder på att överlag så har proteinerna i AG och XAL1 gruppen inte förändrats särskilt mycket på mer än 300 miljoner år, inte ens proteiner med ett avvikande ut-trycksmönster som XAL1 och DAL20, men under barrträdens evolution så har det inom två grupper av AG-generna, DAL18-gruppen och den evolutio-nära linje som leder till CjMADS4, oberoende av varandra skett förändringar av proteinerna som kan ha funktionell betydelse. En intressant observation är också att de paraloga generna DAL20 och DAL2 i gran, som har helt olika uttrycksmönster (DAL20 är uttryckt i rötter och DAL2 i kottar) har mycket lika protein-protein interaktionsförmåga, vilket tyder på att de huvudsakligen evolverat genom förändringar i deras transkriptionella reglering.
Inga SEP-gener, och inte heller de närbesläktade AP1-generna som är nödvändiga för bildandet av blommeristemet, har någonsin hittats i gymno-spermer. AGL6-gruppen, som är en systergrupp till SEP- och AP1-generna, finns däremot i gymnospermer. I gran tros AGL6-genen DAL1 reglera över-gången från juvenil till vuxen, d.v.s. reproduktivt kompetent, fas. DAL1 är också aktiv i själva kottarnas utveckling, men där är dess funktion mer oklar.
DAL1 har en systergen; DAL14, som härrör från en genduplikation tidigt i gymnospermernas historia. Vi studerade närmare vilka evolutionära meka-nismer som varit inblandade i att särskilja funktionerna hos de två generna efter genduplikationen. Vi visade först att DAL1 och DAL14 har överlappan-de, men inte identiska, uttrycksmönster i gran. Vi studerade även om själva proteinerna har förändrats så mycket att de har olika funktionell kapacitet.
För detta ändamål använde vi två olika metoder; en jämförande studie av den resulterande fenotypen när DAL1 och DAL14 från gran uttrycks i backtrav kombinerat med samma jäst-2-hybrid upplägg som vi använt i den tidigare studien, men denna gång jämförande AGL6 och AGL13 från backtrav och DAL1 och DAL14 från gran. Våra resultat från dessa studier visar att både förändringar i regleringen av transkriptionen, vilket lett till olika uttryck-mönster, och förändringar i själva proteinsekvensen, vilket både förändrat proteinernas förmåga att interagera med andra proteiner och att (på okänd väg genom en gemensam eukaryot mekanism) initiera transkription av ned-strömsgener, har spelat stor roll för att skilja funktionerna åt hos de två para-loga generna DAL1 och DAL14 i gran efter den genduplikation som gav upphov till dessa systergener. Liknande processer verkar ha pågått parallellt hos de närbesläktade paraloga generna AGL6 och AGL13 i backtrav.
References
Acevedo, F. G., Gamboa, A., Paez-Valencia, J., Jimenez-Garcia, L. F., Izaguir-re-Sierra, M., Alvarez-Buylla, E. R. 2004. FLOR1, a putative interaction partner of the floral homeotic protein AGAMOUS, is a plant-specific intra-cellular LRR. Plant Science 167 (2):225-231.
Alvarez-Buylla, E. R., Pelaz, S., Liljegren, S. J., Gold, S. E., Burgeff, C., Ditta, G.
S., Ribas de Pouplana, L., Martinez-Castilla, L., Yanofsky, M. F. 2000. An ancestral MADS-box gene duplication occurred before the divergence of plants and animals. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 97 (10):5328-5333.
Angenent, G. C., Franken, J., Busscher, M., van Dijken, A., van Went, J. L., Dons, H. J. M., van Tunen, A. J. 1995. A novel class of MADS box genes is in-volved in ovule development in Petunia. The Plant Cell 7 (10):1569-1582.
Bateman, R. M., Hilton, J., Rudall, P. J. 2006. Morphological and molecular phy-logenetic context of the angiosperms: contrasting the 'top-down' and 'bot-tom-up' approaches used to infer the likely characteristics of the first flow-ers. Journal of Experimental Botany 57 (13):3471-3503.
Beck, C. (ed). 1988. Origin and evolution of gymnosperms. Columbia University Press, New York.
Becker, A., Kaufmann, K., Freialdenhoven, A., Vincent, C., Li, M.-A., Saedler, H., Theissen, G. 2002. A novel MADS-box gene subfamily with a sister-group relationship to class B floral homeotic genes. Molecular Genetics and Ge-nomics 266:942-950.
Becker, A., Saedler, H., Theissen, G. 2003. Distinct MADS-box gene expression patterns in the reproductive cones of the gymnosperm Gnetum gnemon.
Development Genes and Evolution 213 (11):567-572.
Becker, A., Winter, K.-U., Meyer, B., Saedler, H., Theien, G. 2000. MADS-box gene diversity in seed plants 300 million years ago. Molecular Biology and Evolution 17 (10):1425-1434.
Bowman, J. L., Smyth, D. R., Meyerowitz, E. M. 1989. Genes directing flower de-velopment in Arabidopsis. The Plant Cell 1 (1):37-52.
———. 1991. Genetic interactions among floral homeotic genes of Arabidopsis.
Development 112 (1):1-20.
Brambilla, V., Battaglia, R., Colombo, M., Masiero, S., Bencivenga, S., Kater, M.
M., Colombo, L. 2007. Genetic and molecular interactions between BELL1 and MADS box factors support ovule development in Arabidopsis. The Plant Cell 19 (8):2544-2556.
Brenner, E., Katari, M., Stevenson, D., Rudd, S., Douglas, A., Moss, W., Twigg, R., Runko, S., Stellari, G., McCombie, W. R., Coruzzi, G. 2005. EST analysis in Ginkgo biloba: an assessment of conserved developmental regulators and gymnosperm specific genes. BMC Genomics 6 (1):143.
Buzgo, M., Soltis, P. S., Soltis, D. E. 2004. Floral developmental morphology of Amborella trichopoda (Amborellaceae). International Journal of Plant Sci-ences 165 (6):925-947.
Carlsbecker, A. 2002. MADS-box gene phylogeny and the evolution of plant form.
Characterization of a family of regulators of reproductive development from the conifer Norway Spruce, Picea abies. PhD thesis, Department of Physiological Botany, Uppsala University, Uppsala.
Carlsbecker, A., Sundström, J., Tandre, K., Englund, M., Kvarnheden, A., Johanson, U., Engström, P. 2003. The DAL10 gene from Norway spruce (Picea abies) belongs to a potentially gymnosperm-specific subclass of MADS-box genes and is specifically active in seed cones and pollen cones. Evolution &
Development 5 (6):551-561.
Carlsbecker, A., Tandre, K., Johanson, U., Englund, M., Engström, P. 2004. The MADS-box gene DAL1 is a potential mediator of the juvenile-to-adult tran-sition in Norway spruce (Picea abies). The Plant Journal 40 (4):546-557.
Caron, G. E., Powell, G. R. 1990. Morphological variation, frequency, and distribu-tion of bisporangiate strobili in Picea mariana. Canadian Journal of Botany 68:1826-1830.
Causier, B., Castillo, R., Zhou, J., Ingram, R., Xue, Y., Schwarz-Sommer, Z., Da-vies, B. 2005. Evolution in action: following function in duplicated floral homeotic genes. Current Biology 15 (16):1508-1512.
Causier, B., Cook, H., Davies, B. 2003. An Antirrhinum ternary complex factor specifically interacts with C-function and SEPALLATA-like MADS-box factors. Plant Molecular Biology 52 (5):1051-1062.
Causier, B., Schwarz-Sommer, Z., Davies, B. 2010. Floral organ identity: 20 years of ABCs. Seminars in Cell & Developmental Biology 21 (1):73-79.
Chaw, S. M., Zharkikh, A., Sung, H. M., Lau, T. C., Li, W. H. 1997. Molecular phylogeny of extant gymnosperms and seed plant evolution: Analysis of nuclear 18S rRNA sequences. Molecular Biology and Evolution 14 (1):
56-68.
Cho, S., Jang, S., Chae, S., Chung, K. M., Moon, Y.-H., An, G., Jang, S. K. 2004.
Analysis of the C-terminal region of Arabidopsis thaliana APETALA1 as a transcription activation domain. Plant Molecular Biology 40 (3):419-429.
Clement-Westerhof, J. A. 1988. Morphology and Phylogeny of Paleozoic Conifers.
In Origin and Evolution of Gymnosperms, edited by Beck, C. New York:
Columbia University Press.
Coen, E. S., Meyerowitz, E. M. 1991. The war of the whorls: genetic interactions controlling flower development. Nature 353 (6339):31 - 37.
Colombo, L., Franken, J., Koetje, E., van Went, J., Dons, H. J. M., Angenent, G. C., van Tunen, A. J. 1995. The Petunia MADS box gene FBP11 determines ovule identity. The Plant Cell 7 (11):1859-1868.
Coulter, J. M., Chamberlain, C. J. 1910. Morphology of gymnosperms. The Univer-sity of Chicago Press, Chicago.
Davies, B., Cartolano, M., Schwarz-Sommer, Z. 2006. Flower development: the Antirrhinum perspective. Advances in Botanical Research 44:279-321.
Davies, B., Egea-Cortines, M., de Andrade Silva, E., Saedler, H., Sommer, H. 1996.
Multiple interactions amongst floral homeotic MADS box proteins. The EMBO Journal 15 (16):4330-4343.
Davies, B., Motte, P., Keck, E., Saedler, H., Sommer, H., Schwarz-Sommer, Z.
1999. PLENA and FARINELLI: redundancy and regulatory interactions be-tween two Antirrhinum MADS-box factors controlling flower develop-ment. The EMBO Journal 18 (14):4023-4034.
de Folter, S., Immink, R. G. H., Kieffer, M., Parenicova, L., Henz, S. R., Weigel, D., Busscher, M., Kooiker, M., Colombo, L., Kater, M. M., Davies, B., An-genent, G. C. 2005. Comprehensive interaction map of the Arabidopsis MADS box transcription factors. The Plant Cell 17 (5):1424-1433.
Ditta, G., Pinyopich, A., Robles, P., Pelaz, S., Yanofsky, M. F. 2004. The SEP4 gene of Arabidopsis thaliana functions in floral organ and meristem iden-tity. Current Biology 14 (21):1935 - 1940.
Drews, G. N., Bowman, J. L., Meyerowitz, E. M. 1991. Negative regulation of the Arabidopsis homeotic gene AGAMOUS by the APETALA2 product. Cell 65 (6):991-1002.
Egea-Cortines, M., Saedler, H., Sommer, H. 1999. Ternary complex formation be-tween the MADS-box proteins SQUAMOSA, DEFICIENS and GLO-BOSA is involved in the control of floral architecture in Antirrhinum ma-jus. The EMBO Journal 18 (19):5370 - 5379.
Fan, H.-Y., Hu, Y., Tudor, M., Ma, H. 1997. Specific interactions between the K domains of AG and AGLs, members of the MADS domain family of DNA binding proteins. The Plant Journal 12 (5):999-1010.
Farjon, A. 2008. A Natural History of Conifers. Timber Press, Portland.
Farjon, A., Ortiz Garcia, S. 2002. Towards the minimal conifer cone: ontogeny and trends in Cupressus, Juniperus and Microbiota (Cupressaceae s. st.). Bota-nische Jahrbücher für Systematik, Pflanzengeschichte und Pflan-zengeographie. Leipzig 124 (2):129-147.
———. 2003. Cone and ovule development in Cunninghamia and Taiwania (Cu-pressaceae sensu lato) and its significance for conifer evolution. American Journal of Botany 90 (1):8-16.
Favaro, R., Pinyopich, A., Battaglia, R., Kooiker, M., Borghi, L., Ditta, G., Yanof-sky, M. F., Kater, M. M., Colombo, L. 2003. MADS-box protein com-plexes control carpel and ovule development in Arabidopsis. The Plant Cell 15 (11):2603-2611.
Florin, R. 1951. Evolution in cordaites and conifers. Acta Horti Bergiani 15 (11):
285-389.
———. 1954. The female reproductive organs of conifers and taxads. Biological Reviews 29:367-389.
Friis, E. M., Pedersen, K. R., Crane, P. R. 2006. Cretaceous angiosperm flowers:
Innovation and evolution in plant reproduction. Palaeogeography, Palaeo-climatology, Palaeoecology 232 (2-4):251-293.
———. 2010. Diversity in obscurity: fossil flowers and the early history of angio-sperms. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sci-ences 365 (1539):369-382.
Frohlich, M. W., Chase, M. W. 2007. After a dozen years of progress the origin of angiosperms is still a great mystery. Nature 450 (7173):1184-1189.
Fukui, M., Futamura, N., Mukai, Y., Wang, Y., Nagao, A., Shinohara, K. 2001.
Ancestral MADS box genes in Sugi, Cryptomeria japonica D. Don (Taxodiaceae), homologous to the B function genes in angiosperms. Plant and Cell Physiology 42 (6):566-575.
Futamura, N., Totoki, Y., Toyoda, A., Igasaki, T., Nanjo, T., Seki, M., Sakaki, Y., Mari, A., Shinozaki, K., Shinohara, K. 2008. Characterization of expressed sequence tags from a full-length enriched cDNA library of Cryptomeria ja-ponica male strobili. BMC Genomics 9 (1):383.
Gadek, P. A., Alpers, D. L., Heslewood, M., M, Quinn, C. J. 2000. Relationships within Cupressaceae sensu lato: A combined morphological and molecular approach. American Journal of Botany 87 (7):1044-1057.
Gamboa, A., Paéz-Valencia, J., Acevedo, G. F., Vázquez-Moreno, L., Alva-rez-Buylla, R. E. 2001. Floral transcription factor AGAMOUS interacts in vitro with a leucine-rich repeat and an acid phosphatase protein complex.
Biochemical and Biophysical Research Communications 288 (4):
1018-1026.
Gerrienne, P., Meyer-Berthaud, B. 2007. The proto-ovule Runcaria heinzelinii Stockman 1968 emend. Gerrienne et al. 2004 (mid-Givetian, Belgium):
Concept and epitypification. Review of Palaeobotany & Palynology 145:
321-323.
Gerrienne, P., Meyer-Berthaud, B., Fairon-Demaret, M., Streel, M., Steemans, P.
2004. Runcaria, a Middle Devonian Seed Plant Precursor. Science 306:
856-858.
Gould, S. J. 1977. Ontogeny and Phylogeny. The Belknap Press of Harvard Univer-sity Press, Cambridge, Massachusetts and London, England.
———. 2000. Of coiled oysters and big brains: how to rescue the terminology of heterochrony, now gone astray. Evolution & Development 2 (5):241-248.
Hasebe, M., Wen, C. K., Kato, M., Banks, J. A. 1998. Characterization of MADS homeotic genes in the fern Ceratopteris richardii. Proceedings of the Na-tional Academy of Sciences of the United States of America 95 (11):
6222-6227.
Henschel, K., Kofuji, R., Hasebe, M., Saedler, H., Münster, T., Theissen, G. 2002.
Two ancient classes of MIKC-type MADS-box genes are present in the moss Physcomitrella patens. Molecular Biology and Evolution 19 (6):
801-814.
Hernandez-Castillo, G. R., Rothwell, G. W., Mapes, G. 2001. Thucydiaceae fam.
nov., with a review and reevaluation of Paleozoic Walchian conifers. Inter-national Journal of Plant Sciences 162 (5):1155-1185.
Honma, T., Goto, K. 2001. Complexes of MADS-box proteins are sufficient to con-vert leaves into floral organs. Nature 409 (6819):525-529.
Huang, H., Mizukami, Y., Hu, Y., Ma, H. 1993. Isolation and characterization of the binding sequences for the product of the Arabidopsis floral homeotic gene AGAMOUS. Nucleic Acids Research 21 (20):4769-4776.
Immink, R., Nougalli Tonaco, I., de Folter, S., Shchennikova, A., van Dijk, A., Busscher-Lange, J., Borst, J.-W., Angenent, G. 2009. SEPALLATA3: The
"glue" for MADS box transcription factor complex formation. Genome Bi-ology 10 (2):R24.
Itkin, M., Seybold, H., Breitel, D., Rogachev, I., Meir, S., Aharoni, A. 2009. TO-MATO AGAMOUS-LIKE 1 is a component of the fruit ripening regulatory network. The Plant Journal 60 (6):1081-1095.
Jagel, A. 2002. Morphologische und morphogenetische untersuchungen zur sys-tematik und evolution der Cupressaceae s. l. (zypressengewächse). PhD thesis, Fakultät für Biologie, Lehrstuhl für Spezielle Botanik, Ruhr-Universität Bochum.
Jager, M., Hassanin, A., Manuel, M., Guyader, H. L., Deutsch, J. 2003. MADS-box genes in Ginkgo biloba and the evolution of the AGAMOUS family. Mo-lecular Biology and Evolution 20 (5):842-854.
Kater, M. M., Colombo, L., Franken, J., Busscher, M., Masiero, S., Van Lookeren Campagne, M. M., Angenent, G. C. 1998. Multiple AGAMOUS homologs from cucumber and petunia differ in their ability to induce reproductive or-gan fate. The Plant Cell 10 (2):171-182.
Kenrick, P., Crane, P. R. 1997. The origin and early evolution of plants on land.
Nature 389 (6646):33-39.
Kim, S., Koh, J., Yoo, M.-J., Kong, H., Hu, Y., Ma, H., Soltis, P. S., Soltis, D. E.
2005. Expression of floral MADS-box genes in basal angiosperms: impli-cations for the evolution of floral regulators. The Plant Journal 43 (5):
724-744.
Kramer, E. M., Jaramillo, M. A., Di Stilio, V. S. 2004. Patterns of gene duplication and functional evolution during the diversification of the AGAMOUS sub-family of MADS box genes in angiosperms. Genetics 166 (2):1011-1023.
Krizek, B. A., Meyerowitz, E. M. 1996. Mapping the protein regions responsible for the functional specificities of the Arabidopsis MADS domain or-gan-identity proteins. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 93 (9):4063-4070.
Li, H., Liang, W., Jia, R., Yin, C., Zong, J., Kong, H., Zhang, D. 2010. The
Li, H., Liang, W., Jia, R., Yin, C., Zong, J., Kong, H., Zhang, D. 2010. The