Under den senare hälften av nittonhundratalet ledde upptäckten av gåtfulla fossil av sannolika tidiga djur från den geologiska ediacaraperioden (635-542 miljoner år sedan) till konstaterandet att komplext flercelligt liv föregick den kambriska perioden. Organismerna från ediacaraperioden är förmodlig-en besläktade med moderna djur mförmodlig-en på vilket sätt de passar in i på djurförmodlig-ens släktskapsträd är fortfarande kontroversiellt. Närapå samtliga av dessa fossil bestod enbart av mjukdelar när de levde och saknade helt hårda skelett, men en tid senare dyker dock små, svagt mineraliserade fossil upp i bergartspro-ver från Sibirien, och ytterligare platser. Dessa lager är äldre än de lager som innehåller fossil såsom trilobiter. Dessa fossil benämns ”Small shelly fos-sils”, förkortat SSF (små skalbärande fossil), ett informellt uttryck författad av paleontologerna Samuel Crosbie Matthews och Vladimir. V. Missarzhev-sky 1975. Namnet används som en informell klassificering för ett brett spektrum av fossil med skelett, av vilka uppträder in slutet av prekambrium, men den övervägande andelen hittas i tidigaste kambrium (542-490 miljoner år sedan).
SSF representerar några av de tidigaste bevisen på biomineralisering och bildandet av skelett hos metazoer (djur och deras nära släktingar), och de dyker först upp en tid innan det plötsliga uppträdandet av välbevarade kroppsfossil vilka ofta förknippas med den kambriska explosionen.
I inledningen av kambrium markerar närvaron av SSF en betydelsefull övergång från en värld av mikrobiella mattor, encelliga organismer och enkla former bestående av enbart mjukdelar till en värld dominerad av djur-grupper med skelett, grävande organismer och andra metazoer. Denna över-gång skedde under den terreneuviska epoken; den äldsta delen av kambrium, mellan början av kambrium och uppträdandet av trilobiter (runt 20 miljoner år, inkluderar de geologiska indelningarna fortun och tommot, Fig 1.)
I takt med att vi förflyttar oss till yngre lager i kambrium (fortun) uppträ-der små skalförande fossil som Halwaxia, uppbyggda av ett mineral som kallas aragonit; konformade molluskliknande former och hyoliter.
Förekomsten av SSF når sin kulmen i och med kambriums andra etage (tommot) (Fig.1). Namnet har sitt ursprung från lager i närheten av Tommot i Sibirien, och dessa innehåller stora ansamlingar av tommotider, en form av SSF. Uppträdandet av dessa fossil har föreslagits som en indikator för basen av denna geologiska tidsperiod. De hittas vid sidan av tidiga och omfattande revlika avsättningar av konliknande archaeocyater, organismer som antas
vara svampar. Dessa avsättningar hittas direkt innan uppkomsten av både trilobiter och huvudparten av de berömda exceptionellt välbevarade fossill från Burgess Shale och Chengjiang.
Majoriteten av SSF hade skelett uppbyggda av mineralet apatit (en typ av kalciumfosfat, samma material som ben och tänder består utav); de andra formerna, särskilt de tidiga varianterna, bestod utav kalciumkarbonat, som moderna musslor och sniglar.
Fosfat är relativt sällsynt i dagens hav. Det är ett av de huvudsakliga nä-ringsämnen som stödjer fotosyntesen i växter och alger och är därför en ständig bristvara. I de kambriska haven förmodas det ha varit en mycket högre halt av fosfat vilket möjliggjorde för de tidiga djuren att mer omfat-tande använda mineralet för skelettuppbyggnad. Faktum är att flertalet SSF är avgjutningar av det ursprungliga djuret som bevarades genom ett överdrag av fosfat som växte utanpå eller på insidan av djurets skalrester efter döden, istället för att ursprungligen bestå av ett fosfatskelett. Fossil bevarade på detta sätt benämns stenkärnor. På detta sätt kan skelett som ursprungligen bestod av kalciumkarbonat hamna i det geologiska arkivet som en fosfatisk fossil.
Forskningsmetoder
Det brukliga sättet att samla in fosfatiska fossil är genom att ta block av kalksten och lösa upp dem i ättiksyra (i stort sett koncentrerad vinäger). Av de torkade rester som kvarstår efter syrabehandlingen plockas eventuella fossil ut för att identifieras under mikroskop. Skalrester som består utav kal-ciumfosfat löses nämligen inte upp i det relativt milda syrabadet (artikel I-III).Elektron- och ljusmikroskop används för att få fram detaljerade kun-skaper om SSF. Fram till de senaste åren har forskare bokstavligen bara skrapat på ytan av vår kunskap om SSF. Väldigt lite är påvisat beträffande den inre strukturen och anatomin hos flertalet SSF. Den begränsade mängd fakta som finns har samlats in från enstaka fragmentariska fossil, eller där tillfälliga ytor exponerats, alternativt från destruktiva metoder såsom fram-ställandet av tunnslip.
Nya paleontologiska tekniker inom 3D har tillåtit oss att kunna skanna fossil och på så sätt skala bort skelettet lager för lager på datorskärmen för att slutligen exponera dess interna struktur i detalj. För att producera en så-dan modell behöver forskarna först skanna fossilet. Den vanligaste metoden är röntgentomografi, eller datortomografi, liknande det du kan hitta på ett sjukhus eller för tandkirurgi. Fossilet placeras i skannern och röntgas upp till 4000 gånger på en snurrande plattform. Ett datorprogram används därefter för att rekonstruera en detaljerad 3D-modell som kan hjälpa forskaren att närmare undersöka fossilets struktur.
För modeller med en högre upplösning använder sig forskare av röntgen-strålar från en partikelaccelerator, en synkrotron. Källan för röntgenröntgen-strålarna från synkrotronen är avsevärt mer intensiva än en standardkälla, och
produ-cerar strålning med endast en väglängd, likt en laser. Slutresultatet är en betydligt snabbare scan än med mindre maskiner och har dessutom en högre detaljnivå. Men att erhålla arbetstid på sådan utrustning är få förunnat då det är kostsamt och eftertraktat. Denna teknik användes i vår forskning för att skapa detaljerade modeller av våra SSF Micrina (artikel II) och Tomteluva (artikel III), deras interna strukturer och deras relation till andra djurgrupper.
Varför har hårda delar utvecklats?
Levande djur har många olika typer av hårdvävnader och dessa har i sin tur ett spektrum av funktioner. De fungerar som interna stöd, tänder för föda, externa stöd eller exoskelett (t.ex. skal från sniglar), hudskleriter, eller fjäll, som skydd och även som assistens vid simning. Ursprunget till hårda delar tros vara ett exempel på en evolutionär kapprustning mellan rovdjur och bytesdjur, i konstant försök att vinna fördelar och konkurrera ut varandra. Bytesdjuren försökte bygga kraftigare försvar (skal och taggar) och rovdju-ren utvecklade mineraliserade mundelar och andra strategier (som exempel-vis egenskapen att kunna bryta sönder skal) för att övervinna dessa försvar. Inom biologin kallas detta koncept för ”the Red Queen hypothesis” (Hjärter Dam, efter karaktären från boken ”Alice i Underlandet”). Andra idéer som har föreslagits är att skelettbyggandet var ett sätt för djur att göra sig av med sitt överskott av metaboliskt avfall eller att lagra mineral som kalcium; an-vändandet för försvar, support, utfodring och så vidare, var endast en bief-fekt.
Vad är ”Small Shelly Fossils” (SSF)?
Brakiopoderna (armfotingar), är en av de vanligaste fossila grupperna från den paleozoiska eran (541 miljoner till 252 miljoner år sedan), och tros ha sitt ursprung inom någon typ av SSF. Det har föreslagits att dessa djur kan spåras tillbaka till tommotiiderna. Det främsta beviset för detta kommer från släktena Eccentrotheca, Micrina och Tannuolina, samt några andra exempel, alla är så kallade Eccentrothecomorpher. Dessa var ursprungligen kända endast från isolerade skleriter. När några forskare lyckades hitta ett antal välbevarade sammanfogade exempel blev det klart att de kom från stam-gruppen djur, troligen relaterade till brakiopoder. Tommotiiden Micrina (artikel II) har även en uppsättning särdrag karakteristiska för brakiopoder. Dessa innefattar deras tillväxtsätt, övergripande morfologi, skalets mikro-struktur, förekomsten av sammanfogade skalhalvor och fosfatiska skalkemi. Det har föreslagits att vi kan, genom att studera SSFer, börja att rekon-struera det evolutionära ursprunget till brakiopodens kroppsplan - om än i flera etapper. Det förefaller existera flertalet intermediära former mellan tommotiider och brakiopoder, ett exempel är den märkliga och tidiga braki-opoden Mickwitzia (artikel I) som delar ett antal likheter i skalstrukturen med Micrina (artikel II). Även om denna uppfattning är långt ifrån
accepte-rad, så erbjuder den en spännande möjlighet att undersöka ursprunget av ett fylum i anknytning till utvecklingen av SSFer.
Ytterligare en alternativ modell har tagit upp möjligheten att brakiopoder kan ha utvecklats genom "uppvikning" av ett snigelliknande djur, liknande
Halkieria. Djuret skulle ha två motsatta skal med en överlappning för att
bilda en sluten filtreringskammare, med andra ord tvåskalig (se Cohen et al. 2003).
Nyligen beskrevs ett filtrerande djur, Cotyledion tylodes (artikel V), från kambrium, det är täckt med ett yttre pansar av relativt glesa ovala plattor (skleriter) som påminner om flera SSF tommotiider. Närvaron av en skleri-tom, ett skelett bestående av isolerade element eller skleriter sammanfogade ungefär som medeltida ringbrynjor, verkar vara ett gemensamt kännetecken för flera av stamgrupper hos djur. Cotyledions skleritom (artikel V) kan närmast jämföras med tommotiiden Eccentrotheca, men skleriternas struktur skiljer sig tillräckligt mycket för att utesluta att de tillhör till tommotiderna. Dock är parallellen i form och funktion slående, och det finns troligen en närbelägen relation mellan dessa fossil.
Några av de SSF, som vi har sett, kan identifieras som djurens stamgrupp, som de primitiva molluskernas skal, brakiopodernas skal och tuber från an-nelider (ringmaskar) eller taggar. Flera former förblir gåtfulla, och för till-fället anses de tillhöra "problematica", eller fossil med en osäker relation till andra organismer.
Nya släktingar till SSF kan också komma att upptäckas i framtiden, hos djur som är beroende av agglutinering (det vill säga deras skal gjorda av sedimentkorn som sitter ihop likt ett sandslott). Detta är en strategi som an-vänds av moderna ringmaskar och hästskomaskar (Phoronida) för att bygga sina skyddande yttre bokammare i röret. Det kan representera en gammal levnadsstrategi hos några av de tidigaste djuren, inbegripet agglutinerade fossil som Salterella och Volborthella. Nyligen upptäcktes ett ovanligt agglutinerande fossil, det delar några av brakiopodernas egenskaper samt funktioner hos sina närmaste släktingar, hästskomaskarna. Denna organism,
Yuganotheca elegans (artikel IV), från Chengjiang, en lokal för exceptionell
bevaring av fossil, tyder på att agglutinering kan ha varit mer utbredd hos de tidiga djuren än vad som tidigare visats. Men detta är fortfarande i hög grad en obesvarad fråga.
Subtila antydningar från SSF, spårfossil och SCF (”Small Carbonaceous Fossils”) ger oss en föreställning om att ett komplext djurliv hade fått fot-fäste i kambriums början och kan i vissa mer kontroversiella fall eventuellt utvidgades till slutet av Ediacaran (Fig. 1).
Original text translated and adapted from Butler, A.D., 2015. Fossil Focus: The place of small shelly fossils in the Cambrian explosion, and the origin of Animals. Palaeontology Online, Volume 5, Article 7, 1-14.
Acknowledgements
First off, massive thanks to my supervisors for encouragement and support throughout the rollercoaster that is a PhD, answering e-mails at unsociable hours, countless crises that needed fixing at the last possible moment and getting this whole thing done somehow! It still amazes me how quickly the last 4.75 years have flown by.
Michi thanks for always being supportive, organised and going the extra mile when it was needed, even letting me crash at your place after arriving in Sweden on a particularly cold January. Knowing when to push and also giv-ing me the freedom to follow my own ideas has been great. I’ve learned a lot and could not have asked for more.
Lars I’m grateful for giving another perspective on things, being more than generous when I thought it would be a good idea to start a CT research pro-gram from scratch and entertaining my various scientific flights of fancy, and even agreeing to go along with them on occasion.
Russell for making the CT part of this thesis run so smoothly and have the opportunity to do some cool science in interesting places with a cold bever-age in hand, cheers man!
Graham, the useful discussions and support over the years, help with manu-scripts, explaining how everyone is wrong about the Cambrian (ahem) and various fieldwork misadventures are all much appreciated.
Zhifei Zhang is thanked for kindly allowing me to work with some amazing fossils from China and many insightful discussions about brachiopods and small shelly fossils.
John Peel is thanked for advice on SSF’s, useful discussions about the Cam-brian and the ‘joys’ of fieldwork in Greenland, the current state of premier-ship football and kindly loaning specimens and photographs.
Christian Skovsted kindly loaned samples for scanning and provided photo-micrographs.
Many thanks are also in order to the following, in no particular order: Gary Wife for technical support, and countless cups of coffee while using the SEM. My colleagues and friends in Paleobiologi over the years for mak-ing this a great place to work: Åsa, Milos, Nick, Mattias, Linda, Giannis, Alba, Manuela, Cissi, Dongjing, Haizhou, Oskar I and II, Anna, Emma, Illiam, Jenny, Steve, Tim, JJ, Malgorzata, Tessa, Luka, Heda, Ralf, Sebbe to name a few. Also friends and colleagues from other programs in Geocen-trum and at TGIF.
Special thanks to Linda for lending an ear when it was needed most.
I’m grateful to the synchrotron gang Imran, Russell, Alan, Johnny, and Nidia for the chance to work with a great bunch, collect good data and have a few laughs, also Tristan and Alberto for assistance with scanning in Manchester and at SLS respectively.
The lads from flogstavägen, Dermot and Torsten, who are responsible for various liquid based distractions and more resultant wasted Sunday mornings than I care to remember… and more importantly the odd cup of Barry’s. Åsa Frisk who kindly translated the Swedish summary and Lars again for tweaking the final language.
Rolf, Berrit, Vytautaus, Sarina, Allison, Jenny, Hanna, Miki and the rest of the climbing mob for the semi-regular but much needed session, getting lost in the woods looking for crags, the occasional blister and therapeutic recov-ery beer afterwards. Friends from EBC, UPK, the Buckland Club and further afield for good times. I hope to see you all again after the thesis-hermit phase is over!
Uppsala University and the Swedish Research Council (VR) for are thanked for funding the PhD studies through grants to Streng (VR grants # 621-2008-3768, 621-2011-4961), and Holmer (VR grants # 2009-4395, 2012-1658). The Palaeontological Association and C F Liljevalch stipendiefonder are thanked for travel grants to attend IPC4 in Mendoza and the PalAss annual meeting in Leeds, 2014.
In the likely event of omitting someone important, my apologies!
Finally, special thanks to my family, in particular my parents Rosemary and Dermot for being so supportive and encouraging me to follow my interests wherever they took me. Also to my late grandparents who I know would have been delighted and proud to see this finished.
References
Ax, P., 1987. The phylogenetic system: the systematization of organisms on the basis of their phylogenesis. Wiley, Chichester.
Balthasar, U., Butterfield, N.J., 2009. Early Cambrian “soft-shelled” brachiopods as possible stem-group phoronids. Acta Palaeontologica Polonica 54, 307–314. Balthasar, U., Skovsted, C.B., Holmer, L.E., Brock, G.A., 2009. Homologous
skele-tal secretion in tommotiids and brachiopods. Geology 37, 1143–1146. doi:10.1130/G30323A.1
Bengtson, S., 2002. Origins and early evolution of predation. Paleontological Socie-ty Papers 8.
Bengtson, S., Zhao, Y., 1997. Fossilized Metazoan Embryos from the Earliest Cam-brian. Science 277, 1645–1648. doi:10.1126/science.277.5332.1645
Briggs, D.E.G., 2003. The role of decay and mineralization in the preservation of soft-bodied fossils. Annual Review of Earth and Planetary Sciences. 31, 275– 301. doi:10.1146/annurev.earth.31.100901.144746
Budd, G.E., 2003. The Cambrian Fossil Record and the Origin of the Phyla. Integra-tive and ComparaIntegra-tive Biology 43, 157–165. doi:10.1093/icb/43.1.157
Budd, G.E., 2008. The Earliest Fossil Record of the Animals and Its Significance. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sci-ences 363, 1425–1434.
Budd, G.E., Jensen, S., 2000. A critical reappraisal of the fossil record of the bilat-erian phyla. Biological reviews of the Cambridge Philosophical Society 75, 253–295.
Butler, A.D., Cunningham, J.A., Budd, G.E., Donoghue, P.C.J., 2015. Experimental taphonomy of Artemia reveals the role of endogenous microbes in mediating decay and fossilization. Proceedings of the Royal Society of London B: Biologi-cal Sciences 282, 20150476. doi:10.1098/rspb.2015.0476
Carlson, S.J., 2009. Separating the crown from the stem: defining Brachiopoda and pan-brachiopoda delineates stem-brachiopods, in: 2009 Portland GSA Annual Meeting.
Carlson, S.J., 1995. Phylogenetic relationships among extant brachiopods. Cladistics 11, 131–197. doi:10.1016/0748-3007(95)90010-1
Chen, X., Ling, H.-F., Vance, D., Shields-Zhou, G.A., Zhu, M., Poulton, S.W., Och, L.M., Jiang, S.-Y., Li, D., Cremonese, L., Archer, C., 2015. Rise to modern lev-els of ocean oxygenation coincided with the Cambrian radiation of animals. Na-ture Communications 6. doi:10.1038/ncomms8142
Cohen, B.L., 1998. Molecular phylogeny of brachiopods and phoronids based on nuclear-encoded small subunit ribosomal RNA gene sequences. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences 353, 2039– 2061. doi:10.1098/rstb.1998.0351
Cohen, B.L., 2000. Monophyly of brachiopods and phoronids: reconciliation of molecular evidence with Linnaean classification (the subphylum Phoroniformea nov.). Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Scienc-es 267, 225 –231. doi:10.1098/rspb.2000.0991
Cohen, B.L., Weydmann, A., 2005. Molecular evidence that phoronids are a subtax-on of brachiopods (Brachiopoda: Phorsubtax-onata) and that genetic divergence of metazoan phyla began long before the early Cambrian. Organisms Diversity & Evolution 5, 253–273. doi:10.1016/j.ode.2004.12.002
Conway Morris, S., 1986. The community structure of the Middle Cambrian phyllo-pod bed (Burgess Shale). Palaeontology 29, 423–467.
Conway Morris, S., 1989. Burgess Shale Faunas and the Cambrian Explosion. Sci-ence 246, 339–346. doi:10.1126/sciSci-ence.246.4928.339
Conway Morris, S., 2006. Darwin’s dilemma: the realities of the Cambrian “explo-sion.” Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 361, 1069–1083. doi:10.1098/rstb.2006.1846
Dalziel, I.W.D., 2014. Cambrian transgression and radiation linked to an Iapetus-Pacific oceanic connection? Geology G35886.1. doi:10.1130/G35886.1
Dong, X.-P., Bengtson, S., Gostling, N.J., Cunningham, J.A., Harvey, T.H., Kouchinsky, A., Val’Kov, A.K., Repetski, J.E., Stampanoni, M., Marone, F., others, 2010. The anatomy, taphonomy, taxonomy and systematic affinity of Markuelia: Early Cambrian to Early Ordovician scalidophorans. Palaeontology 53, 1291–1314.
Dong, X.-P., Cunningham, J.A., Bengtson, S., Thomas, C.-W., Liu, J., Stampanoni, M., Donoghue, P.C., 2013. Embryos, polyps and medusae of the Early Cambri-an scyphozoCambri-an Olivooides. Proceedings of the Royal Society of London B: Bio-logical Sciences 280, 20130071.
Dunn, C.W., Giribet, G., Edgecombe, G.D., Hejnol, A., 2014. Animal Phylogeny and Its Evolutionary Implications. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 45, 371–395. doi:10.1146/annurev-ecolsys-120213-091627
Edgecombe, G.D., 2010. Palaeomorphology: fossils and the inference of cladistic relationships. Acta Zoologica 91, 72–80. doi:10.1111/j.1463-6395.2009.00426.x English, A.M., Babcock, L.E., 2010. Census of the Indian Springs Lagerstätte,
Poleta Formation (Cambrian), western Nevada, USA. Palaeogeography, Palae-oclimatology, Palaeoecology.295, 236-244.
Erwin, D.H., Laflamme, M., Tweedt, S.M., Sperling, E.A., Pisani, D., Peterson, K.J., 2011. The Cambrian Conundrum: Early Divergence and Later Ecological Success in the Early History of Animals. Science 334, 1091–1097. doi:10.1126/science.1206375
Felsenstein, J., 1978. Cases in which parsimony or compatibility methods will be positively misleading. Systematic Biology 27, 401–410.
Foote, M., Sepkoski, J.J., 1999. Absolute measures of the completeness of the fossil record. Nature 398, 415–417. doi:10.1038/18872
Forey, P.L., Fortey, R.A., 2001. Fossils in the Reconstruction of Phylogeny. Pal-aeobiology II 515–519.
Gaines, R.R., Droser, M.L., Orr, P.J., Garson, D., Hammarlund, E., Qi, C., Canfield, D.E., 2012. Burgess shale- type biotas were not entirely burrowed away. Geolo-gy 40, 283–286.
Garwood, R., Dunlop, J., 2014. The walking dead: Blender as a tool for paleontolo-gists with a case study on extinct arachnids. Journal of Paleontology 88, 735– 746. doi:10.1666/13-088
Gauthier, J., Kluge, A.G., Rowe, T., 1988. Amniote phylogeny and the importance of fossils. Cladistics 4, 105–209. doi:10.1111/j.1096-0031.1988.tb00514.x Giribet, G., 2015. Morphology should not be forgotten in the era of genomics–a
phylogenetic perspective. Zoologischer Anzeiger - A Journal of Comparative Zoology, Special Issue: Proceedings of the 3rd International Congress on Inver-tebrate Morphology 256, 96–103. doi:10.1016/j.jcz.2015.01.003
Gorjansky, W., Popov, L.E., 1986. On the origin systematic position of the calcare-ous-shelled inarticulate brachiopods. Lethaia 19, 233–240. doi:10.1111/j.1502-3931.1986.tb00737.x
Halanych, K.M., Bacheller, J.D., Aguinaldo, A.M., Liva, S.M., Hillis, D.M., Lake, J.A., 1995. Evidence from 18S ribosomal DNA that the lophophorates are pro-tostome animals. Science 267, 1641–1643.
Hejnol, A., Obst, M., Stamatakis, A., Ott, M., Rouse, G.W., Edgecombe, G.D., Mar-tinez, P., Baguñà, J., Bailly, X., Jondelius, U., Wiens, M., Müller, W.E.G., Seaver, E., Wheeler, W.C., Martindale, M.Q., Giribet, G., Dunn, C.W., 2009. Assessing the root of bilaterian animals with scalable phylogenomic methods. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences 276, 4261– 4270. doi:10.1098/rspb.2009.0896
Hennig, W., Davis, D.D., Zangerl, R., 1966. Phylogenetic Systematics. University of Illinois Press.
Holmer, L.E., Popov, L.E., Bassett, M.G., Laurie, J., 1995. Phylogenetic analysis and ordinal classification of the Brachiopoda. Palaeontology 38, 713–741. Holmer, L.E., Skovsted, C.B., Williams, A., 2002. A Stem Group Brachiopod From
The Lower Cambrian: Support For A Micrina (Halkieriid) Ancestry. Palaeon-tology 45, 875–882. doi:10.1111/1475-4983.00265
Holmer, L.E., Skovsted, C.B., Brock, G.A., Valentine, J.L., Paterson, J.R., 2008a. The Early Cambrian tommotiid Micrina, a sessile bivalved stem group brachio-pod. Biology Letters 4, 724–728. doi:10.1098/rsbl.2008.0277
Holmer, L., Popov, L.E., Streng, M., 2008b. Organophosphatic stem group