Alarmsignaler hos terrestra sniglar
Påverkar en attackerad artfrände försvarsbeteendet?
Alarm signals among terrestrial slugs
Does an attacked conspecific affect the defence mechanisms?
Johanna Ekman
Fakulteten för hälsa, natur- och teknikvetenskap Biologi
Grundnivå 15 hp
Handledare: Johan Watz Examinator: Lovisa Lind Eirell 2021-06-04
Löpnummer: 21:192
2
Abstract
Defence mechanisms are a common response to predation and aggression in animals. For example, many terrestrial slugs exhibit a higher activity and change their movement patterns when identifying chemical signals from predators. In this study, I examined how chemical signals from an attacked conspecific affected the defence mechanisms of the common garden slug (Arion distinctus), where the leopard slug (Limax maximus) represented the aggressor. A laboratory experiment was conducted with four treatments (48 replicas in total): with mucus trails from a common garden slug, with trails from a leopard slug, with trails from both species together, and without trails. I predicted that trails from an attacked conspecific (i.e.
trails from both species together) would result in increased activity and an avoiding behaviour in the common garden slug, and that both species during the preparation for the treatments would exhibit an increased activity in presence with the other species than alone. The results showed no significant effect of treatment on the common garden slug’s activity or movement pattern, or on both species’ presence of each other. Because slugs’ defence mechanisms are costly, it is possible that the leopard slug did not pose a threat big enough to be beneficial for the common garden slug to execute these behaviours.
Sammanfattning
Försvarsmekanismer är vanligt förekommande svar på predation och aggression bland djur.
Till exempel uppvisar många terrestra sniglar en högre aktivitet och förändrat rörelsemönster när de identifierar kemiska signaler från predatorer. I denna studie undersökte jag hur kemiska signaler från en attackerad artfrände påverkade försvarsbeteenden hos trädgårdssnigel (Arion distinctus), där pantersnigel (Limax maximus) representerade aggressor. Ett
laboratorieexperiment utfördes med fyra behandlingar (totalt 48 replikat): med slemspår av en trädgårdssnigel, med spår av en pantersnigel, med spår av båda arter tillsammans, samt utan spår. Jag förutspådde att spår av en attackerad artfrände (det vill säga spår från båda arter tillsammans) skulle medföra högre aktivitet och undvikande beteende hos trädgårdssnigeln, samt att båda arter under förberedelsen för behandlingarna skulle uppvisa en högre aktivitet vid närvaro av den andra arten än ensamma. Resultaten visade ingen signifikant effekt av behandling på trädgårdssniglarnas aktivitet eller rörelsemönster, eller på någon av arternas aktivitet vid närvaro av varandra. Eftersom sniglars försvarsbeteenden är kostsamma, är det möjligt att pantersnigeln inte utgjorde ett tillräckligt stort hot för att det skulle vara
fördelaktigt för trädgårdssnigeln att utföra dessa beteenden.
3
Inledning
Predation och aggressiva interaktioner påverkar de flesta organismers egenskaper och har en stor inverkan på habitat- och resursanvändning (Verdolin, 2006). Predation och interspecifik aggression ger även upphov till selektion för olika försvarsmekanismer hos många djur (Vermeij, 1994). Dessa mekanismer kan bland annat förekomma i form av primära försvar, där djurens beteenden eller morfologi hjälper dem att undvika predatorer eller aggression som riktas mot dem (O’Hanlon m.fl., 2019). Exempel på vanliga primära försvarsmekanismer är att fly eller gömma sig (Clark, 1994), att minska sin aktivitet för att undvika upptäckt, eller att reagera på alarmsignaler från artfränder som attackeras (Mortoja m.fl., 2018). Djur kan även uppvisa sekundära försvarsmekanismer, där deras beteenden eller morfologi i stället hjälper dem att försvara sig och fly i samband med en direkt attack (O’Hanlon m.fl., 2019).
För att en försvarsmekanism ska vara effektiv är det essentiellt att försvararen kan uppfatta faran (Mortoja m.fl., 2018). Inom djurriket är det till exempel vanligt att byten reagerar på kemiska signaler från predatorer, där signalerna genererar ett svar hos bytet som hjälper dem att undvika predatorn och därmed ökar chansen till överlevnad (Bursztyka m.fl., 2018). Det ger bytesdjuren en stor fördel eftersom de då kan undvika den närkontakt som sker vid till exempel en visuell identifiering av predatorer – något som är särskilt användbart hos arter med långsam flyktkapacitet eller begränsad synförmåga (Armsworth m.fl., 2005). Till exempel förekommer identifiering av kemiska signaler från predatorer hos terrestra gastropoder; ett flertal studier visar att många snigelarter får en högre aktivitet och rör sig både snabbare och under en längre tid då de känner av kemiska signaler från skalbaggar som prederar på terrestra sniglar (Symondson m.fl., 2002; Armsworth m.fl., 2005). Till exempel kan åkersnigeln (Deroceras reticulatum) uppfatta kemiska signaler från flera olika arter av polyfaga (allätande) jordlöpare, vilka även påverkar sniglarnas habitat- och resursanvändning (Armsworth m.fl., 2005).
Syftet med denna studie är att undersöka om försvarsbeteenden hos terrestra sniglar påverkas av spår – det vill säga kemiska signaler – av en attackerad artfrände. I studien undersöktes beteenden hos trädgårdssnigel (Arion distinctus) respektive pantersnigel (Limax maximus).
Trädgårdssnigeln är ett skadedjur (South, 1992) som likt andra släktingar, såsom spansk skogssnigel (Arion vulgaris), orsakar stora problem i odlingar (Jordbruksverket, 2017).
Pantersnigeln är en relativt aggressiv art som ofta jagar bort eller attackerar både artfränder och främmande arter för att ensam ockupera ett habitat (Cameron, 2016; Rollo & Wellington,
4
1979; Rollo m.fl., 1983, South, 1992). Pantersnigelns aggression riktas främst mot
konkurrenter snarare än en särskild art (South, 1992; Rollo, 1983), och de har bland annat visat sig vara aggressiva mot konkurrenter som den spanska skogssnigeln (Jordbruksverket, 2017). I den här studien undersökte jag trädgårdssnigelns försvarsbeteenden i ett
laboratorieexperiment genom att mäta aktivitet och rörelsemönster i fyra olika
försöksbehandlingar: (1) med spår av en artfrände, (2) med spår av en pantersnigel, (3) med spår av en trädgårdssnigel tillsammans med en pantersnigel (där trädgårdssnigeln potentiellt kunde bli attackerad), samt (4) utan spår. Mina prediktioner var att trädgårdssniglarna skulle undvika områden med spår av en attackerad artfrände och då ha en högre aktivitet, samt att i förberedelsen för behandlingarna (1–4), då trädgårdssniglarna och pantersniglarna fick lämna spår, att båda arter skulle uppvisa en högre aktivitet vid direkt närvaro av den andra arten än vid frånvaro.
Material och metod
Totalt insamlades 16 pantersniglar och cirka 60 trädgårdssniglar under hösten 2020 samt våren 2021, varav 6 pantersniglar samt 33 trädgårdssniglar användes till studien. Arterna förvarades separat i två plastlådor (pantersniglar: 40 × 30 × 15 cm: trädgårdssniglar: 32 × 24
× 15 cm) i ett kylrum på Karlstads universitet. Lådorna var fyllda med ett 5 cm tjockt lager fuktiga löv och sniglarna matades med äpple och banan två gånger per månad. För att simulera sniglarnas vinterdvala förvarades de mörker samt i en temperatur på 4C, för att sedan successivt flyttas till varmare temperaturer före experimentets start. Sniglarna placerades i 8C nio dagar före start, för att till sist placeras i rumstemperatur (21,7C) två dagar före start.
Experimentet utfördes i två delar: en förberedelsebehandling under 2 h samt en
försöksbehandling under 2 h. Behandlingarna genomfördes i plastlådor (33 × 21 × 12 cm) med ett ritpapper i botten där sniglarnas slemspår kunde fästa. Koppartejp fästes längs kanterna i lådornas botten, därefter penslades natriumsilikat över koppartejpen – detta för att hindra eventuella rymningsförsök (Watz & Nyqvist, 2021).
Inför förberedelsebehandlingen delades varje låda på mitten med hjälp av en 4 cm bred barriär av ritpapper med koppartejp samt penslad natriumsilikat på (figur 1). Rumstempererat vatten sprayades sex gånger jämnt över lådorna från ungefär 30 cm avstånd för att erhålla en fuktig miljö. Temperatur och relativ luftfuktighet mättes med hjälp av Velleman DEM500 Mini
5
temperatur- och luftfuktighetsmätare; samtliga lådor hade en relativ luftfuktighet mellan 80–
90% och en temperatur mellan 21,8C–22,4C (medeltemperatur ± SD = 22,1C ± 0,15C).
Förberedelsebehandlingen startade genom att sniglar slumpmässigt valdes ut och placerades enligt en av följande behandlingar i lådornas ena halva: (1) en trädgårdssnigel, (2) en
pantersnigel, (3) en trädgårdssnigel och en pantersnigel, (4) ingen snigel. Under
förberedelsebehandlingens 2 h kunde sniglarna röra sig fritt och lämna slemspår på ena lådhalvan. Efter förberedelsebehandlingen avlägsnades samtliga sniglar och barriärer.
Därefter startade försöken genom att slumpmässigt välja ut nya individer av trädgårdssniglar och placera en individ i mitten av varje provlåda (mellan den behandlade och obehandlade delen). Sniglarna fick sedan röra sig fritt över hela lådan under 2 h.
Totalt utfördes 12 replikat av varje behandling. Försöken utfördes under fyra separata dagar (tre replikat per dag i totalt tolv lådor) med en dags vila mellan försöksdagarna (totalt 48 försök). Lådorna diskades i slutet av varje försöksdag för att få bort alla slemspår, och pappret på lådans botten byttes ut. Förberedelsebehandlingarna utfördes mellan 17.00-19.00 och försöken mellan 19.00-21.00. Laboratoriet mörklades en timme före start och förblev sedan mörkt under både förberedelsebehandlingarna och försöken.
I studien användes totalt 33 trädgårdssniglar med en kroppslängd mellan 14 och 30 mm (medellängd ± SD = 22,4 ± 4,1 mm), samt 6 pantersniglar med en kroppslängd mellan 8 och 10 cm (medellängd ± SD = 8,8 ± 0,8 cm). Samtliga sniglar användes under alla fyra dagar, utom de trädgårdssniglar som delat låda med en pantersnigel och de trädgårdssniglar som avled (totalt 6 individer) under experimentdagarna. Sniglarna var med om olika behandlingar från dag till dag enligt ett schema (tabell 1). Under vilodagarna förvarades varje snigel i en egen plastlåda (14 × 14 × 6 cm) med 1 cm tjockt lager fuktiga löv.
I förberedelsebehandlingen undersöktes hur direkt närvaro av en pantersnigel påverkade trädgårdssnigeln samt hur direkt närvaro av en trädgårdssnigel påverkade pantersnigeln. I dessa förberedelsebehandlingar kunde sniglarna använda ena halvan av lådan (figur 1). I de efterföljande försöken undersöktes trädgårdssnigelns rörelser när den rörde sig fritt över hela lådan. Specifikt undersöktes hur långt de rörde sig under försöket, samt om de undvek eller attraherades av lådhalvan som hade spår av andra sniglar, det vill säga spåren från
förberedelsebehandlingarna (1–4). För att mäta rörelser fotograferades samtliga lådor var 15:e min under både förberedelsebehandlingar och försök med en Sony Alpha A5100 och
fotografierna analyserades i ImageJ (Version 1.53i).
6
Jag observerade vilken lådhalva trädgårdssniglarna befann sig på i samtliga fotografier från försöken. Sniglarnas rörelse bedömdes som -1 (ej spårhalva), 0 (mitten), eller 1 (spårhalva) och genom att summera samtliga värden från varje försöklåda fick jag ett resultat över sniglarnas genomsnittliga position under försökets gång. Aktiviteten uppskattades genom att mäta hur långt sniglarna rört sig mellan varje fotografering under både
förberedelsebehandlingarna och försöken. Jag använde en linjär modell i IBM SPSS Statistics 27, där jag tog hänsyn till den upprepade mätningen av snigelindivider genom att specificera kovariansmatrisstrukturen för individerna som en ”compound symmetry”, vilket möjliggör en
”repeated measures”-analys där individer kan vara med i olika många behandlingar (eftersom vissa individer blev utbytta under studien). Jag kontrollerade för potentiella effekter av försöksdag genom att inkludera denna faktor i modellerna. I de initiala modellerna testades sniglarnas individuella längd som kovariat, men längden visade sig inte ha en signifikant effekt för någon av de analyserade responsvariablerna (p > 0,10), och jag valde därför att analysera effekterna av behandlingen utan kovariat.
Figur 1. Skiss över en av lådorna som användes under studien. I förberedelsebehandlingen fick sniglarna (trädgårds- och/eller pantersnigel) lämna spår på ena sidan av barriären i mitten. Vid försöken togs barriären bort och en trädgårdssnigel fick röra sig fritt över hela lådan.
7
Tabell 1. ID-nummer för samtliga sniglar som använts under experimentets fyra dagar. T = trädgårdssnigel; P
= pantersnigel. Individer vars ID är överstruket avled under experimentets gång och ersattes av nya individer.
Dag 1 Dag 2 Dag 3 Dag 4
Låda Förberedelse Prov Förberedelse Prov Förberedelse Prov Förberedelse Prov
1 T13 T1 T19 T12 T22 T29 T25 T10
2 P1 T2 P2 T1 P1 T12 P2 T29 T33
3 T14+P2 T3 T13+P1 T2 T19+P2 T1 T30 T22+P1 T12
4 T4 T3 T2 T31 T30
5 T15 T5 T20 T4 T23 T3 T26 T31
6 P3 T6 P4 T5 P3 T4 P4 T3
7 T16+P4 T7 T15+P3 T6 T20+P4 T5 T23+P3 T4
8 T8 T7 T6 T5
9 T17 T9 T21 T8 T28 T24 T7 T27 T6
10 P5 T10 P6 T9 P5 T28 P6 T7
11 T18+P6 T11 T17+P5 T10 T21+P6 T9 T32 T24+P5 T28
12 T12 T11 T29 T10 T32
Resultat
I försöken rörde sig trädgårdssniglarna mellan 12 och 74 cm under den 2 h långa
observationstiden (medeldistans ± SD = 49,8 ± 15,6 cm) vid spår av artfrände, mellan 19 och 85 cm (44,0 ± 21,2 cm) vid spår av pantersnigel, mellan 7 och 97 cm (45,6 ± 23,7 cm) vid spår av både artfrände och pantersnigel, samt mellan 3 och 104 cm (43,2 ± 27,7 cm) i kontrollbehandlingarna (det vill säga utan förbehandling med trädgårds- och/eller pantersnigel) (figur 2). Behandling hade ingen signifikant effekt på sniglarnas aktivitet
(F3;32,32 = 0,35, p = 0,79), däremot skilde sig aktiviteten mellan försöksdagar (F3;32,18 = 3,59, p
= 0,02).
I försöken hade trädgårdssniglarna en genomsnittlig position (där hög position motsvarar fler positioner i den behandlade halvan av experimentarenan) mellan -1 och 5 (medelposition ± SD = 1,2 ± 2,0) vid spår av artfrände, mellan -6 och 6 (1,7 ± 3,5) vid spår av pantersnigel, mellan -7 och 8 (0,8 ± 4,6) vid spår av både artfrände och pantersnigel, samt mellan -6 och 8 (2,3 ± 3,9) i kontrollbehandlingarna (figur 3). Varken behandling (F3;34,05 = 0,41, p = 0,75) eller försöksomgång (F3;34,04 = 0,15, p = 0,93) hade någon signifikant effekt på sniglarnas genomsnittliga position.
Under förberedelsebehandlingarna (2 h) rörde sig trädgårdssniglarna mellan 5 och 50 cm (medeldistans ± SD = 25,3 ± 16,6 cm) när de var ensamma i en låda, samt mellan 2 och 51 cm (21,3 ± 14,4 cm) när de var tillsammans med en pantersnigel (figur 4). Direkt närvaro av pantersnigel under dessa förberedelser hade ingen signifikant effekt på trädgårdssniglarnas
8
aktivitet (F1;11,59 = 1,32, p = 0,27), men däremot skilde sig aktiviteten hos trädgårdssniglarna mellan dagarna (F3;14,78 = 12,66, p <0,001).
Pantersniglarna rörde sig mellan 0 och 33 cm (medeldistans ± SD = 14,1 ± 12,1 cm) under förberedelsebehandlingarna när de var ensamma i en låda, samt mellan 0 och 26 cm (8,4 ± 8,3 cm) när de var tillsammans med en trädgårdssnigel (figur 5). Närvaro av trädgårdssnigel påverkade inte pantersniglarnas aktivitet (F1;14 = 4,85, p = 0,05), men däremot hade försöksdag en signifikant effekt på pantersniglarnas aktivitet (F3;14 = 8,89, p = 0,002).
Nya analyser som exkluderade de replikat där pantersniglarna inte rörde sig alls (totalt 2 replikat) utfördes för samtliga behandlingar, men detta påverkade inte tolkningen av
resultaten. Dessutom utfördes nya analyser som exkluderade försöksdag 1 (resultatet visade att både trädgårds- och pantersniglarnas medeldistans var mindre under dag 1 än övriga dagar), men även detta hade ingen påverkan på tolkningen av resultaten.
I förberedelsebehandlingarna observerades en fulländad attack från en pantersnigel på en trädgårdssnigel där trädgårdssnigeln avled kort därpå, samt en ofulländad attack där pantersnigeln jagade trädgårdssnigeln men sedan gav upp. Båda attacker skedde under experimentdag 3.
Figur 2. Medelförflyttning hos trädgårdssniglar (n=18) under 2 h där halva experimentarenan hade
förbehandlats med spår av en annan trädgårdssnigel, pantersnigel samt av båda arter. Kontrollen saknade spår.
Felstaplar indikerar ± 1 SE.
9
Figur 3. Genomsnittlig position hos trädgårdssniglar (n=18) under 2 h där halva experimentarenan hade
förbehandlats med spår av en annan trädgårdssnigel, pantersnigel samt av båda arter. Kontrollen saknade spår.
Felstaplar indikerar ± 1 SE.
Figur 4. Medelförflyttning hos trädgårdssniglar (n=15) under 2 h förberedelsebehandling där halva experimentarenan förbehandlades med spår av en trädgårdssnigel samt av en trädgårdssnigel och en pantersnigel. Felstaplar indikerar ± 1 SE.
10
Figur 5. Medelförflyttning hos pantersniglar (n=6) under 2 h förberedelsebehandling där halva
experimentarenan förbehandlades med spår av en pantersnigel samt av en pantersnigel och en trädgårdssnigel.
Felstaplar indikerar ± 1 SE.
Diskussion
Spår av andra sniglar hade ingen signifikant påverkan på trädgårdssniglarnas genomsnittliga aktivitet eller position under försöken. Även under förberedelsebehandlingarna förekom ingen signifikant påverkan av behandling på vare sig trädgårds- eller pantersniglarnas aktivitet.
Resultatet följde därmed inte mina prediktioner. Den enda potentiella (men icke-signifikanta) effekten av andra sniglar i studien var att pantersniglarnas aktivitet var lägre i närvaro än i frånvaro av en trädgårdssnigel, ett resultat som var motsatsen till min prediktion.
Försöksomgång visade sig ha en signifikant påverkan på trädgårdssniglarnas aktivitet under försöken, samt på båda arters aktivitet under förberedelsebehandlingarna. Temperaturen och luftfuktigheten var i princip identiska under alla experimentdagar, och behandlingarna utfördes under samma tider varje gång. Anledningen till att sniglarna rörde sig mindre under försöksdag 1 än övriga dagar är därav svårt att avgöra. Möjligen kan den ökade aktiviteten under övriga dagar förklaras av en högre stressnivå hos sniglarna. Eftersom sniglarna levde tillsammans med sina artfränder före sin första experimentdag och därefter enskilt i en låda före övriga dagar är det även möjligt att denna skillnad påverkade deras tillstånd. För att kontrollera för detta skulle liknande studier kunna utföras där sniglarna separeras och lever enskilt även före den första experimentdagen.
11
En möjlig förklaring till varför behandling inte hade någon signifikant effekt är att
trädgårdssniglarna inte uppfattade pantersniglarna som ett tillräckligt stort hot för att ta till flykt och producera slem som försvar. Försvarsbeteenden medför stora kostnader för terrestra gastropoder (Cook, 2001) och sniglar måste öka sin slemproduktion för att erhålla en högre rörelseförmåga och förlorar då stora mängder kroppsvatten (Bursztyka m.fl., 2018). Eftersom försvarsbeteenden som flykt och undvikande är kostsamma för sniglarna, bör de endast uppvisa dessa beteenden vid stora hot, för att på så sätt undvika onödiga kostnader (Bursztyka m.fl., 2018). Deras luktsinne är särskilt anpassat för att kunna avgöra vilka signaler som är värda att agera på (Krieger & Breer, 1999). Som experimentet visade kan pantersniglar uppvisa aggressiva beteenden mot trädgårdssniglar, men förmodligen är de generellt inte tillräckligt aggressiva för att det ska vara lönsamt eller effektivt för trädgårdssniglarna att ta till kostsamma försvarsbeteenden. Även om försvarsbeteenden förekommer hos byten som skydd mot generalister (Armsworth m.fl., 2005) är det vanligare att de sker vid hot från specialister (Scherer & Smee, 2016). Visserligen kan pantersniglar attackera andra sniglar (och ibland konsumera dem), men deras huvudsakliga föda består av sönderfallet växtmaterial (Jordbruksverket, 2017). De är med andra ord inte specialistpredatorer på trädgårdssniglar.
En annan möjlig förklaring till att behandling inte påverkade sniglarnas aktivitet är att pantersniglar inte är lika aggressiva under våren som under sommaren (Rollo & Wellington, 1979). Detta eftersom den varma temperaturen medför sämre möjligheter till föda och skydd, och konkurrensen då blir högre (Rollo & Wellington, 1979). Mer aggressivt beteende under sensommaren kan även vara kopplat till parningsbeteende och äggläggning (Rollo &
Wellington, 1979). Det är möjligt att en studie under sommaren skulle innebära en större aggression hos pantersniglarna även mot andra arter, vilket eventuellt skulle sända starkare signaler om hot till trädgårdssniglarna med eventuella uppvisade försvarsmekanismer som resultat.
I flera studier där olika snigelarter exponeras för spår av jordlöpare har samtliga arter uppvisat både högre aktivitet och undvikande beteende (O’Hanlon m.fl., 2019; Armsworth m.fl., 2005), vilket antyder att jordlöpare utgör ett större predationshot mot sniglar. Trots att jordlöpare anses vara generalister och opportunister finns bevis för att de drar sig till platser där särskilda bytesarter finns i större mängder, såsom olika snigelarter (Bohan m.fl., 2000).
En del jordlöpare har till och med visat sig kunna kontrollera populationer av sniglar, däribland arter som orsakar stora skador på odlingar världen över, och jordlöpare ses därför som potentiella naturliga medel för att bli av med skadedjuren (Oberholzer & Frank, 2003).
12
Till exempel har extrakt av ytterhud från parklöpare (Carabus nemoralis) påverkat födointag av raps från åkersnigeln (Bursztyka m.fl., 2016). Ytterhuden sänder en kemisk signal som gör att åkersnigeln både undviker att äta växten, samt håller sig på avstånd från den helt och hållet (Bursztyka m.fl., 2016). Med tanke på att jordlöpare har en stor påverkan på flera sniglars beteenden, vore det intressant att undersöka om trädgårdssniglarnas spår vid en attack från en jordlöpare påverkar andra trädgårdssniglar i ett experiment liknande det som beskrivs i denna studie.
Trots att pantersnigeln har observerats vara en aggressiv art, tyder min studie på att dess interaktioner med trädgårdssniglar inte påverkar aktiviteten hos någon av arterna – åtminstone inte under våren. De kemiska signalerna från behandlingarna var troligen inte hotfulla nog för att trädgårdssniglarna skulle ta till sina kostsamma försvarsbeteenden.
13
Referenser
Armsworth, C. G., Bohan, D. A., Powers, S. J., Glen, D. M., & Symondson, W. O. C. (2005).
Behavioural responses by slugs to chemicals from a generalist predator. Animal Behaviour, 69(4), 805-811. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2004.07.009
Bohan, D. A., Bohan, A. C., Glen, D. M., Symondson, W. O. C., Wiltshire, C. W., & Hughes, L. (2000). Spatial dynamics of predation by carabid beetles on slugs. Journal of Animal Ecology, 69, 367-379. https://doi.org/10.1046/j.1365-2656.2000.00399.x Bursztyka, P., Lafont-Lecuelle, C., Teruel, E., Leclercq, J., Brin, A., & Pageat, P. (2016). The
foraging behaviour of the slug Deroceras reticulatum (Müller, 1774) is modified in the presence of cuticular scents from a carabid beetle. Journal of Molluscan Studies, 82(2), 314-319. https://doi.org/10.1093/mollus/eyv068
Bursztyka, P., Lafont-Lecuelle, C., Teruel, E., Leclercq, J., Brin, A., & Pageat, P. (2018).
Behavioural response of xerophilous land snail and slug species to chemical cues from ground-beetle predators: the role of ecological relevance. Journal of Molluscan
Studies, 84(2), 141-147. https://doi.org/10.1093/mollus/eyy007
Cameron, R. (2016). Slugs and snails. Harpercollins Publishers.
Clark, C. W. (1994). Antipredator behavior and the asset-protection principle. Behavioral Ecology, 5(2), 159-170. https://doi.org/10.1093/beheco/5.2.159
Cook, A. (2001). Behavioural ecology: On doing the right thing, in the right place at the right time. I G. M. Barker (Red.), The biology of terrestrial molluscs (ss. 447-487). CABI Publishing.
Jordbruksverket. (2017). Snigeln – en besvärlig skadegörare i yrkesmässig odling.
https://www2.jordbruksverket.se/download/18.1251fb7615c9e885688a7823/1497517 953904/jo17_1v2.pdf
Krieger, J., & Breer, H. (1999). Olfactory reception in invertebrates. Science, 286(5440), 720- 723. https://doi.org/10.1126/science.286.5440.720
Mortoja, S. G., Panja, P., & Mondal, S. K. (2018). Dynamics of a predator-prey model with stage-structure on both species and anti-predator behavior. Informatics in Medicine Unlocked, 10, 50-57. https://doi.org/10.1016/j.imu.2017.12.004
14
Oberholzer, F., & Frank, T. (2003). Predation by the Carabid Beetles Pterostichus melanarius and Poecilus cupreus on Slugs and Slug Eggs. Biocontrol Science and Technology, 13(1), 99-110. https://doi.org/10.1080/0958315021000054421
O’Hanlon, A., Williams, C. D., & Gormally, M. J. (2019). Terrestrial slugs (Mollusca:
Gastropoda) share common anti-predator defence mechanisms but their expression differs among species. Journal of Zoology, 307, 203-214.
https://doi.org/10.1111/jzo.12635
Rollo, C. D. (1983). Consequences of competition on the reproduction and mortality of three species of terrestrial slugs. Researches on Population Ecology, 25(1), 20-43.
https://doi.org/10.1007/BF02528782
Rollo, C. D., Vertinsky, I. B., Wellington, W. G., & Kanetkar, V. K. (1983). Alternative risk- taking styles: The case of time-budgeting strategies of terrestrial gastropods.
Researches on Population Ecology, 25, 321-335. https://doi.org/10.1007/BF02515607 Rollo, C. D., & Wellington, W. G. (1979). Intra-and inter-specific agonistic behavior among
terrestrial slugs (Pulmonata: Stylommatophora). Canadian Journal of Zoology, 57(4), 846-855. https://doi.org/10.1139/z79-104
Scherer, A. E., & Smee, D. L. (2016). A review of predator diet effects on prey defensive responses. Chemoecology, 26, 83-100. https://doi.org/10.1007/s00049-016-0208-y South, A. (1992). Terrestrial Slugs: Biology, ecology and control. (1 uppl.). Springer
Science+Business Media.
Symondson, W. O. C., Sunderland, K. D., & Greenstone, M. H. (2002). Can generalist predators be effective biocontrol agents? Annual Review of Entomology, 47, 561-94.
https://doi.org/10.1146/annurev.ento.47.091201.145240
Verdolin, J. L. (2006). Meta-analysis of foraging and predation risk trade-offs in terrestrial systems. Behavioral Ecology and Sociobiology, 60, 457-464.
https://doi.org/10.1007/s00265-006-0172-6
Vermeij, G. J. (1994). The Evolutionary Interaction Among Species: Selection, Escalation, and Coevolution. Annual Review of Ecology and Systematics, 25, 219-236.
Watz, J., & Nyqvist, D. (2021). Artificial barriers against arionid slug movement. Crop Protection, 142, 105525. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2020.105525
