Linköpings universitet | Institution för fysik, kemi och biologi Examensarbete, 16 hp | Programområde: Biologi Vårterminen 2021 | LITH-IFM-G-EX—21/3999--SE
Sv: Ökad andel neonikotinoidbetad rapsareal visar
ingen generell negativ effekt på förekomst av
vildbin i Sverige
Eng: Increased area of neonicotinoid-treated
rapeseed shows no general negative effect on the
presence of wild bees in Sweden
Joakim Mathiasson
Examinator, Per Milberg Handledare, Lars Westerberg
Innehåll
1. Sammanfattning ... 1
2. Introduktion ... 2
2.1 Pollination och pollinatörer ... 2
2.2 Neonikotinoider och betning av raps i Sverige ... 3
2.3 Neonikotinoider och vildbin ... 4
2.4 Medborgarbaserade observationsdata ... 5
2.5 Mål ... 5
3. Material och metod ... 6
3.1 Geografisk avgränsning ... 6
3.2 Tidsmässig avgränsning ... 6
3.3 Gruppering av pollinatörer i jordbruk ... 6
3.4 Artobservationer och landskapsdata ... 7
3.5 Utvärdering av observationsdata ... 8
3.6 Statistisk analys ... 8
4. Resultat ... 9
4.1 Förändring av odlingsareal över tid ... 9
4.2 Observationsdata ... 10
4.3 Geografisk fördelning ... 11
4.4 GLMM: odds för rapsbesökare ... 13
5. Diskussion ... 14
5.1 Raps som en tillfällig resurs... 15
5.2 Neonikotinoidkoncentrationer i pollen och nektar... 16
5.3 Vildbin besöker olika växter... 17
5.4 Olika känslighet hos arter ... 17
5.5 Metodik ... 18
5.6 Slutsatser ... 18
6. Samhälleliga och etiska beaktanden ... 19
8. Referenser ... 20
1. Sammanfattning
Under 2013 förbjöds behandling av blommande grödor med de systematiska neonikotinoiderna imidakloprid, klotianidin och tiametoxam i EU. Ett flertal studier och rapporter hade visat att pollinerande biarter kan uppleva subletala effekter av att konsumera neonikotinoid. Oro rådde om bin blir förgiftade av neonikotinoider funna i pollen och nektar hos dessa blommade grödor. Därför har jag undersökt på en kommunal nivå om neonikotinoidbetade rapsareal generellt har medfört en negativ effekt på förekomst av rapspollinerande vildbin. Studien använde observationsdata från medborgarforskning angående 46 vildbiarter som är vanliga i och omkring åkrar, varav 19 är vanliga i rapsfält. Jag sammanställde data över pollinatörer och areal åker med andel raps mellan 2002 och 2020 för 202 kommuner i södra Sverige. Med hjälp av ”Generalized linear mixed model” undersökte jag sambandet mellan oddset att observera rapspollinerande arter bland pollinatörerna och rapsareal. Resultatet visade ingen effekt av ökad mängd raps på rapsbesökare och ingen lägre mängd pollinatörer mellan 2008–2013 då neonikotinoidbetad raps förekom som mest. Frånvaro av negativ effekt på vildbin kan vara på grund av låga koncentrationer av neonikotinoider i nektar och pollen över skalan för denna studie. En eventuell negativ effekt av neonikotinoider från mer raps kan möjligtvis ha vägts upp av den positiv effekt i form av extra resurser som ökar tillväxten hos lokala populationer. Framtida studier uppmanas att vidare undersöka variationen i exponering av neonikotinoider från raps beroende på beteendemässiga skillnader som tillexempel flygtid och socialstruktur.
Nyckelord: Betningsmedel, Jordbruk, Neonikotinoider, Pollinering, Raps, Vildbin
Abstract
In 2013, treatment of flowering crops with the systematic neonicotinoids imidacloprid, clothianidin and thiamethoxam were prohibited by the EU. Several studies and reports had shown that pollinating bees can experience sublethal effects by consuming neonicotinoids. Concerns regarded whether bees would be poisoned by neonicotinoids found in pollen and nectar of these flowering crops. Therefore, I have examined on a municipal level, whether area of rapeseed treated with neonicotinoids have generally caused a negative effect on the abundance of wild bees which pollinate on rapeseed. The study used citizen-based observational data of 46 wild bee-species that are common in and around agricultural fields, 19 of which are common in rapeseed-fields. I compiled data regarding pollinators and area of agricultural field with proportions of rapeseed-fields between 2002 and 2020 for 202 municipalities in South Sweden. Using Generalized linear mixed model, I examined the
connection between odds of observing rapeseed-pollinating species among pollinators and the area of rapeseed. The result showed no effect from increased amount of rapeseed on rapeseed pollinators and no reduced number of pollinators between 2008-2013, the period whenneonicotinoid-treated rapeseed was most abundant. The absence of a negative effect on wild bees could be caused by low concentrations of neonicotinoids in nectar and pollen. Also, possible negative effects of neonicotinoids from rapeseed could possibly be outweighed by a positive effect from additional resources that increases local population growth. Future studies are encouraged to further examine varied exposure of neonicotinoids from rapeseed based of behavioural differences like flight-time and social structure of wild bees.
Keywords: Agriculture, Neonicotinoids, Pollination, Rapeseed, Seed treatment, Wild bees
2. Introduktion
Över hela världen har förlusten av biologisk mångfald blivit ett allvarligt problem (Ceballos, 2015). Ett exempel som ofta nämnts inom sammanhang av förlorad biodiversitet är pollinerande insekter (Vanbergen & The Insect Pollinator Initiative, 2013). Orsaker till en minskad biodiversitet bland pollinerande insekter är många och oftast ihopkopplade. Patogener, klimatförändringar, intensivare jordbruk och invasiva arter är bidragande faktorer (Potts et al., 2016). Med intensifiering och förändring av jordbruket har även användning av insecticider ökat. Ökad användning av insecticider i jordbruket kan i sin tur vara kopplat till negativa effekter på många pollinerande insekter, som tillexempel bin (Desneux, 2007).
2.1 Pollination och pollinatörer
Pollinering klassas som en reglerande ekosystemtjänst och är en av de mer allmänt kända ekosystemtjänsterna (Zhang et al., 2007). Idag är en betydande andel av våra grödor och även en majoritet av världens vilda växter beroende av pollinerande djur för sin sexuella reproduktion (Klein et al., 2007). Exempelvis finns bevis för att förluster av pollinerande bin och blomflugor kan medföra en parallell förlust av biodiversitet bland vilda växter i Europa (Biesmeijer, 2006). Betydelsen av pollinatörer för människor kan exemplifieras med ekonomiska värden. Klein et al (2008) upptäckte att 87 av 200 av världens ledande grödor i världen är beroende av pollinering. Av de resterande 113 grödorna är endast 28 inte påverkade av pollinerande djur på något sätt alls. Sett till produktionsmängd kom 35% av den totala produktionen från pollinerarberoende grödor. Gallai et al (2009) har exempelvis uppskattat att det totala värdet av pollination av grödor för mänsklig konsumtion kan vara €150 miljarder, vilket motsvarar 9,5% av värdet för den globala mänskliga matproduktionen 2005.
Ur perspektivet av endast matproduktion brukar främst honungsbin (Apis mellifera) nämnas som den viktigaste pollinerande arten i världen (Watanabe, 1994). Men en ökande mängd studier poängterar även att vilda bin har en alltmer avgörande roll för människans matproduktion (Goulson, 2003: Klein et al., 2003), särskilt när allt fler honungsbikolonier i världen försvinner på grund av CCD (Colony Collapse Disorder) (Winfree et al., 2007). Ett högt antal olika arter av vilda bin medför ökad diversitet bland pollinatörer. Det är generellt viktigt att det finns en viss diversitet bland pollinatörer för att säkerställa stabiliteten av pollination som en ekosystemtjänst (Garibaldi et al., 2011). Exempelvis ger diversitet en viktig redundans till systemet där förlorad pollinering från en art kan ersättas av en annan (Blüthgen & Klein, 2011). Mångfald bland pollinatörer medför även att en större mångfald av vilda växter blir pollinerade. Att skydda livsmiljöer och förekomsten av vilda bin kan ha stor betydelse för att bibehålla denna stabiliserande diversitet (Klein et al., 2006; Carvalheiro et al., 2011).
2.2 Neonikotinoider och betning av raps i Sverige
En uppmärksammad kemisk grupp som används i många insekticider är neonikotinoider (Elbert
et al., 2008). Neonikotinoider binder till nikotinerga acetylkolinreceptorer (nAChRs) och agerar som agonister. Efter ökad simulering från neonikotinoiden skapas en depolariserande blockad
som vid tillräckligt hög koncentration paralyserar och dödar organismen (Tomizawa, & Casida, 2003). Neonikotinoider har särskilt hög affinitet i insekters nervsystem jämfört med andra organismer. Neonikotinoider har främst använts som betningsmedel. Betningsmedel är en form av växtskyddsmedel som appliceras på frön likt ett skal innan de sås. Här används en så kallad systematisk funktion, vilket innebär att den växande grödan absorberar de aktiva ämnena från betningsmedlet i sin biomassa (Taylor et al., 2001). Väl inuti växten kommer neonikotinoider att överföras till skadeinsekter när de äter av den. Neonikotinoidernas effektivitet mot skadeinsekter gjorde dem så populära att de stod för ca 24% av den globala insekticidförsäljningen och ca 80% av den globala betningsmedelförsäljningen under 2008 (Jeschke et al., 2011).
I Sverige introducerades betningsmedlet Chinook, som är baserad på neonikotinoiden imidakloprid, till rapsodlingsmarknaden år 2000 (Gunnarson, 2013) och den användes flitigt på Sveriges vårrapsodlingar, och en större del av höstrapsodlingar (A. Gunnarson, personlig kommunikation 29 april, 2021). År 2009–2010 övergick användandet av neonikotinoider till
två effektivare betningsmedel: Elado, som innehåller klotianidin, och Cruiser, som innehåller tiametoxam (Gunnarson, 2013). Användningen av Elado och Cruiser på Sveriges rapsodlingar tog slut efter 2013.
Under 2013 beslutade EU att förbjuda försäljning och användning av betningsmedel som innehåller de tre mest använda neonikotinoiderna: klotianidin, tiametoxam och imidakloprid. Beslutet omfattade inte allt jordbruk, utan främst blommande jordbruksgrödor som tillexempel bönor (Phaseolus spp), majs (Zea mays), solros (Helianthus annuus) och raps (Brassica napus) (European Commission, 2013). Anledningen till detta var att neonikotinoider kan återfinnas i grödornas pollen och nektar, vilket skapar exponeringsrisk för pollinerande bin (Goulson, 2013). Restriktioner från EU ledde till att den massiva användningen av neonikotinoidbaserade betningsmedel på Sveriges rapsodlingar tog slut och indirekt till att andelen vårraps som odlades i Sverige minskade kraftigt.
2.3 Neonikotinoider och vildbin
Anledningar till EU-förbudet från 2013 är mycket diskuterad och studerad (Lundin et al., 2015). Studier om neonikotinoiders påverkan på pollinerande bin har främst fokuserat på honungsbin (Apis mellifera). Vildbi-släkten, tillexempel humlor (Bombus) och murarbin (Osmia), har studerats i mindre utsträckning (Lundin et al., 2015; Lu et al., 2020). Angående vildbin har exponering och förtäring av neonikotinoidinnehållande substanser visats orsaka subletala effekter. Dessa subletala effekter orsakar negativa fysiologiska och beteendemässiga förändringar bland vildbin som möjligtvis kan leda till populationsminskningar. Konsumtion av sirap doserad med 16 ppb imidakloprid eller 17 ppb klotianidin reducerade den nordamerikanska humlearten Bombus impatiens drottningöverlevnad, förflyttning och konsumtion av arbetare, samt kolonivikt (Scholer, & Krischik, 2014). De solitära arterna Osmia
lignaria och Megachile rotundata har även testats (Abbott et al., 2008), och där visades O. lignaria få försämrad och förlängd larvutveckling vid doser om 30 ppb imidakloprid, medan M. rotundata var opåverkad.
Det finns även fältstudier. Betade rapsodlingar i södra Sverige har kopplats till en minskning av populationstäthet av vilda bin och minskad mängd bon bland solitära bin (Rundlöf et al., 2015). Speciellt humlors reproduktion och kolonitillväxt har minskat vid födosökning i neonikotinoidbetad raps (Wintermantel et al., 2018). Det finns alltså många tecken på att vildbin kan påverkas negativt vid förtäring av neonikotinoider.
2.4 Medborgarbaserade observationsdata
I denna studie använder jag observationsdata från medborgarforskning, vilket innebär att data har samlats in av andra än professionella forskare (Silvertown, 2009). Observationsdata insamlad i medborgarforskning har med Internets uppkomst blivit alltmer betydande verktyg inom geografisk populationsbevakning och naturvårdsforskning (Dickinson et al., 2010). Det finns två avgörande fördelar med att använda denna typ av observationsdata: data från medborgarforskning är mycket mer omfattande, sett över tid och rum (Schmeller et al., 2009). Detta ger större möjligheter att undersöka biodiversitetsförändringar på en högre nivå.
Data från medborgarforskning är dock med stor sannolikhet subjektiv där förändringar av observationer kan bero på rapportören i stället för faktiska förändringar av förekomst. Alltså kan data variera beroende på vilka och hur många rapportörer som finns i olika områden.Snäll et al. (2011) nämner flera exempel på variation och subjektivitet bland rapportörer. Exempelvis att olika rapportörer föredrar att observera olika arter. Olika rapportörer anstränger sig olika mycket och har varierande observationsskicklighet. Sist även att många rapportörer föredrar specifika observationsplatser. Den uppenbara orsaken till detta är bristen på standardiserad metod. Ett sätt att hantera brist av standardiserad metod i observationsdata är att utvärdera dess osäkerhet (Mair & Ruete, 2016). En metod som utvärderar brister i observationsdata från medborgarforskning är ”ignorance mapping” där observationer delas in i landytor och brister i data beräknas (Ruete, 2015).
2.5 Mål
I denna studie ville jag undersöka om användningen av neonikotinoidbaserat betningsmedel på rapsodlingar har generellt påverkat förekomst av rapsbesökande vildbin på en kommunal nivå i Sverige. Jag förväntar mig att under perioder när andel neonikotinoidbetad raps var som högst var förekomst av rapspollinerande vildbin låg. Jag förväntade mig även att se skilda effekter av mängd raps under perioder med eller utan neonikotinoidbetning. Jag förväntade mig att förekomst av rapspollinernade vildbin var lägre under perioder med neonikotinoidbetning än under perioder utan neonikotinoidbetning.
3. Material och metod 3.1 Geografisk avgränsning
Studieområdets norra begränsning följer den så kallade Biologiska Norrlandsgränsen eller
Limes Norrlandicus. Studieområdet har begränsat länsvis och omfattar alla kommuner inom
och söder om Västra Götalands län, Örebros län, Västmanlands län och Uppsalas län. Begränsningen är även delvis baserad på den geografiska fördelningen av Sveriges rapsodlingar. Utifrån markanvändningsdata från Jordbruksverket under 2019, gav summeringar att ca 95% Sveriges rapsodlinsarealer befann sig inom studieområdet (Jordbruksverket, 2019).
Kommunerna Borgholm och Mörbylånga på Öland, samt Gotlands kommun valdes bort. Anledningen är att dessa öar har stora områden med kalkrik, näringsfattig och grund jordart som skiljer sig betydligt i artrikedom och artsammansättning från fastlandet (Bergman et al., 2018). Sammanlagt ingick 202 av Sveriges 290 kommuner i studien.
3.2 Tidsmässig avgränsning
Denna studie syftar att undersöka effekterna av betningsmedel med neonikotinoider. Därför är det tidsutrymme då dessa betningsmedel har använts som dikterar studiens tidsomfång. Användningen av imidakloprid började år 2000 (Gunnarson, 2013) och tiametoxam och klotianidin började användas vid ungefär 2009–2010 vilket orsakade en mer blandad användning fram till EU:s beslut 2013.
Studiens tidsspann beslutades vara mellan 2002 och 2020. Till tester, resultat och diskussion delas vidare detta tidsspann in i tre perioder. Period 1 (P1) som sträcker sig från 2002 till 2008, Period 2 (P2) som sträcker sig mellan 2009 och 2013, samt Period 3 (P3) som sträcker sig från 2014 till 2020. Period 1 representerar en tid då användning av betningsmedel på rapsodlingar i studieområdet bara var med ämnet imidakloprid. Period 2 representerar en tid med användning av tiametoxam och klotianidin. Period 3 representerar en tid som efterföljer användning av neonikotinoder, men själv inte har någon användning. Med dessa tidsperioder i beaktning kan variabler som rapsarealer och artobservationer jämföras med varandra.
3.3 Gruppering av pollinatörer i jordbruk
Jag använde Pettersson et al. (2004) som grund för att dela in pollinatörer i Sveriges jordbruksmark i två grupper: besökare på raps och sådana som inte besöker raps. Alla arter som
användes i studien är antingen kända besökare av raps (Rapsbesökare) eller arter som ej dokumenterats besöka raps (Kontrollbesökare). Jag undvek sällsynta och därför väldigt heterogent rapporterade arter, sett över hela studieområdet. Arter tydligt knutna till specifika platser i Sverige undveks även. För att bevara rumslig objektivitet så valdes bara arter som är etablerade och rapporterade i hela studieområdet. Likaså undveks arter som är specialiserade på just en växtart. Slutligen valdes 46 olika arter ut. 19 av dessa är kända besökare av raps och 27 ingår i motsatta kontrollgruppen (Appendix 1). Utredning utav etablering, eventuell specialisering och sällsynthet av arterna utfördes med hjälp av Sveriges Lantbruksuniversitetets (SLU) hemsida: Artfakta (https://artfakta.se/artbestamning).
3.4 Artobservationer och landskapsdata
Observationsdata i denna studie är nedladdade från en öppen webbaserad plattform som heter Artportalen (Artportalen, 2021). I Artportalen har hittills cirka 380 000 separata observationer (April 2021) av bin rapporterats in över hela Sverige. Artportalen har utvecklats av SLU på uppdrag av Naturvårdsverket. Webbplattformen tillåter registrering av botaniska, mykologiska och zoologiska observationer i hela Sverige. Detta erbjuder en stor databas av nedladdningsbara observationer för naturvårdsinsatser, forskning och privata intressen. (Artportalen, 2021). Godkända observationer av varje enskild art söktes upp och laddades ner från hemsidan. Filter för år och län har applicerats för att passa studiens omfång.
Kommunala arealdata angående alla 202 kommuner laddades ner från Jordbruksverkets statistikdatabas. Jordbruksverket har fått uppdrag av Sveriges regering att ansvara för statistik kopplat till Sveriges jordbruk. Deras statistikdatabas är ett svar på detta uppdrag och är en öppen källa angående all officiell statistik inom jordbruket (Jordbruksverket, 2020). Odlingsarealer för vårraps och höstraps, samt total odlingsmark laddades ner. Filtrering angående år och län applicerades med samma parametrar som observationsdata. Värt att notera är att arealdata för året 2004 inte fanns tillgängligt för nedladdning. Avsaknad data angående arealer från 2004 kompenserades genom att räkna ut ersättande medelvärden mellan arealer från 2003 och 2005. Den närbesläktade och massblommande grödan rybs (Brassica rapa ssp. oleifera) är
exkluderad från rapsarealdata.
Jag använde R (R Core Team, 2020) för att hantera data, utföra statistiska analyser och göra kartor. Total rapsodlingsareal dividerades vidare med total odlingsareal för att få ut den procentuella andelen rapsodling av den totala odlingsarealen i varje kommun per tidsperiod.
Observationsdata summerades per kommun och tidsperiod. Observationer av rapsbesökare och kontrollbesökare summerades separat. Notering av flera individer under samma observation ignorerades. Studien använder sig av antal rapporterade observationer som mått på förekomst och inte antal individer. Antalet individer per observation kan variera beroende på vilken art som observerats. Brist på standardiserad observationsmetod gör även att det kan finnas stor variation i ansträngning att notera enskilda individer vid varje observation. Att använda antal observationer tar hänsyn till osäkerheten i dessa variationer.
3.5 Utvärdering av observationsdata
För användning av denna typ av observationsdata krävs utvärdering för att fastställa hur kompletta och representativa observationer är över geografiska landytor. En teknik som kan användas kallas ”ignorance mapping”. Utvärderingstekniken använder olika algoritmer som ger ett representativt värde för kvalitén på observationsdata (Ruete, 2015). I denna studie utnyttjar jag den så kallade ”half-ignorance metoden”. Ruete (2015) utvecklade denna algoritm (Ekv. 1) som ger ett ignoranspoäng (0–1) för varje enhet av landyta:
𝐼𝑖 = 𝑂0,5
𝑁𝑖+𝑂0,5. (1) Ii är ignoranspoängen och Ni är antalet observationer av alla 46 arter per landyta i. I denna
studie ansågs varje enskild kommun som en egen landyta. Ni summerades ihop över alla år och
alla arter. O0,5 är ett referensvärde som viktar orsaken till frånvaro av observationer. Orsakerna
kan antingen vara sann frånvaro av pollinerare eller misslyckande av observatörer att upptäcka pollinerare. Om O0,5=1 är anledningen till frånvaro 50% sann frånvaro och 50% misslyckande
att upptäcka. Värdet av O0,5 kan justeras. Om till exempel O0,5=4 innebär det att minst 4
observationer per landyta måste förekomma för att nå samma 50/50 antagande i landytan. I detta fall har O0,5 justerats till 10 vilket innebär att kommuner med färre än 10 observationer
får ett ignoranspoäng större än 0.5. Ignoranspoäng som närmar sig 0 innebär hög säkerhet i representationen av observationerna. Ignoranspoäng som närmar sig 1 är motsatt mycket osäkra och observationerna representerar föga förekomsten av organismerna som observerats. Under de statistiska testen användes Ii för att vikta de olika kommunerna baserat på hur heltäckande
data var.
3.6 Statistisk analys
Jag analyserade sannolikheten att en inrapporterad pollinatör är en rapsbesökare med hjälp av en ”Generalized linear mixed model” (GLMM). Jag satte kommun som slumpmässig
förklarande variabel för att justera för att data från samma kommun inte är oberoende mellan år. Total odlingsareal användes för att representera hur omfattande jordbruket är i varje kommun. Den procentuella andelen rapsareal av total odlingsareal ger vidare ett mått över hur mycket raps som odlas i varje kommuns jordbruk och måttet kan, till skillnad från rapsarea, variera oberoende av total odlingsareal.
För att jämföra antal observationer av kontrollarter och rapsbesökande arter användes oddsuträkning mellan de två grupperna. Odds är ett mått som indikerar eventuella proportionsförändringar mellan antalet observationer av de två artgrupperna. I testet blir då oddsen den beroende variabeln.
De förklarande/fasta variablerna i testet var den procentuella andelen rapsodling av den totala åkermarken och tidsperiod. Signifikansnivå var P=0,05. Interaktion mellan period och andel raps testades även, eftersom effekten av ökande andel raps kan ha olika effekt beroende på tidsperioder med olika mängd neonikotinoidbetad raps. Slutligen användes de uträknade ignoranspoängen från ”ignorance mapping” för att vikta observationsdata från olika kommuner i GLMM.
4. Resultat
4.1 Förändring av odlingsareal över tid
Rapsarealer mellan 2002 och 2020 för de 202 kommuner som omfattar studieområdet visar att under P2 ökade den totala rapsarealen betydligt från P1 (Figur 1A). Denna gradvisa ökning mellan 2009 och 2013 följdes av en drastisk minskning i vårrapsarealer när P3 börjar (Figur 1). Mängden vårrapsareal minskar drastiskt efter 2013, vilket har ersatts med en stor ökning av höstrapsareal. Den genomsnittliga total arean av raps är dock fortfarande ungefär lika stor mellan P2 och P3. Mest raps odlades under P2. Minst raps odlades under P1.
Figur 1: Genomsnittlig rapsodlingsarea (ha) uppdelat i höst- och vårraps för hela studieområdet under de tre tidsperioderna (P1:2002–2008, P2:2009–2013, P3:2014–2020) (A). Rapsarealer per år mellan 2002 och 2020 i hela studieområdet (B).
4.2 Observationsdata
Totalt ingick 102 620 observationer av vildbin i studien. Proportionen mellan genomsnittligt antal observationer av rapsbesökare och kontrollbesökare förändras inte märkvärt mellan tidsperioderna (Figur 2A). De skillnader som märks mellan tidsperioderna är att det genomsnittliga totala antalet observationer ändras. P3 har mest observationer på genomsnittligt ca 6500 observationer per år. P2 har minst genomsnitt på ca 4100 per år och P1 ligger mellan med ett genomsnitt på ca 5300 observationer per år. Det ovanligt höga genomsnittet under P1 förklaras av en överlägsen representation av observationer inrapporterade 2008 (Figur 2B). Mängden observationer av alla arter tycks succesivt öka med tiden, bortsett från ”outliern” 2008 (Figur 2B).
Figur 2: Genomsnittligt antal godkända observationer av vildbin uppdelat i raps- och kontrollpollinatörer för hela studieområdet under de tre tidsperioderna (P1:2002–2008, P2:2009–2013, P3:2014–2020) (A). Totalt antal observationer räknat per år mellan 2002 och 2020 (B).
4.3 Geografisk fördelning
Rapsarealens utsträckning var inte homogent fördelat över studieområdet (Figur 3A). För kommuner i södra och norra delen av studieområdet är andelen raps mycket större. Det finns ett betydande område i mellersta delen av studieområdet där raps saknades oavsett tidsperiod (Figur 3A). Andelen rapsareal av den totala odlingsarealen har förändrats över tidsperioderna (Figur 3A). Mellan P1 och P2 syntes en tydlig ökning av andelen rapsareal. Mellan P2 och P3 ökade andel rapsareal i några kommuner i Skåne. Samtidigt minskar andelen rapsareal i nordligare kommuner. Det kan konstateras att raps var som mest utbredd sett över hela studieområdet under P2.
Figur 3: Genomsnittliga procentuella andelen rapsareal utav den totala odlingsarealen per kommun i studieområdet under de tretidsperioderna (P1:2002–2008, P2:2009–2013, P3:2014– 2020) (A) Logaritmiskt transformerade odds för sannolikheten att observera rapsbesökare per kommun i studieområdet under de tre tidsperioderna (P1:2002–2008, P2:2009–2013, P3:2014– 2020) (B).
Angående observationsdata är de logaritmerade oddsen att observera rapsbesökare över lag inte tydligt föränderliga mellan olika kommuner i studieområdet (Figur 3B). Det finns några kommuner i norr och söder som uppvisar något högre odds. Generellt finns inga utmärkande rumsliga skillnader (Figur 3B). Sett över tidsperioder är oddsen dock mer föränderliga. Från P1 till P2 ökar oddsen generellt över hela studieområdet. Nordligare och sydligare kommuner ökar mest medan centralare kommuner ser mindre ökningar. Samma ökande trend syns mellan P2 och P3 för kommuner i Skåne. Dock syns en minskande trend av odds bland många kommuner i norr som under P2 hade utmärkande höga odds.
Med hjälp av ”half-ignorance metoden” har varje kommun tilldelats ett ignoranspoäng. Ignoranspoäng ger ett mått över hur representerande provtagningsansträngningen för de 46 olika arterna har varit som en sammanslagen grupp. Ignoranspoängen tycks inte följa ett tydligt geografiskt mönster (Figur 4). Mönstret är mer mosaiklikande med skilda ignoranspoäng
mellan närliggande kommuner. Det finns två kommuner med högre ignoranspoäng på 0,5. Samtidigt finns en handfull stora kommuner med ignoranspoäng på ca 0,3–04. Allmänt är ignoranspoängen rätt låga. De flesta kommuner ligger på 0–0,3 (Figur 4).
Figur 4: Uträknade ignoranspoäng (0–1) för kommuner i hela studieområdet mellan 2002 och 2020. Ignoranspoäng är uträknad med ”half-ignorance algoritm” som använder värdet om antal observationer per kommun (Ni) och ett förbestämt referensvärde (O0,5). Referensvärdet viktar
orsak till frånvaro och har satts till 10.
4.4 GLMM: odds för rapsbesökare
Oddset att observera rapsbesökare berodde på andel rapsareal. Denna effekt varierar dock beroende på tidsperiod. Andelen rapsareal har ingen signifikant huvudeffekt över alla tre perioder kombinerat (Tabell 1). Under P2 finns dock en signifikant effekt av andel raps på oddsen att observera rapsbesökare (Tabell 1). Sannolikheten att observera rapsbesökare förändras positivt vid ökad andel rapsareal under P2 (Figur 5). Under P1 och P2 finns ingen effekt av andel raps (Figur 5).
Tabell 1: Statistiska resultat från ”Generalized linear mixed model”. Den beroende variabeln i testet är ln(odds) för observation av rapsbesökare mot kontrollbesökare.
Figur 5: Sannolikhet (%) att observera rapsbesökare mot kontrollbesökare beroende på andel rapsareal utav totalodlingsmark (%) för kommuner i studieområdet under de tre tidsperioderna (P1:2002–2008, P2:2009–2013, P3:2014–2020). Sannolikheten är baserad på odds från
GLMM.
5. Diskussion
Hur ska vi tolkas dessa resultat? En uppenbar tolkning är att rapsodlingar behandlade med neonikotinoidbaserade betningsmedel inte har en generell negativ effekt på förekomst av vildbin som besöker raps. En anledning kan vara att rapsen ger en extra tillfällig resurs som medföra en motverkande positiv effekt på förekomsten av vildbin. En annan anledning
Förklarande variabel Koefficient Z-värde P-värde
Period 2 (huvudeffekt) -0,214 -6,922 4,44*10-12 Period 3 (huvudeffekt) 0,042 1,598 0,11 Andel rapsareal av total odlingsareal (huvudeffekt) 0,013 1,265 0,206 Andel rapsareal av total odlingsareal*Period 2 (interaktion) 0,034 4,085 4,41*10-05
bidragande anledning kan vara att koncentrationer av neonikotinoider i pollen och nektar är för låga för att skapa subletala effekter som skulle orsakat populationsminskningar.
Mina hypoteser kan inte stödjas utav resultatet. Min första hypotes att perioden med mest utbred neonikotinoidanvändning bör uppvisa låg förekomst av rapsbesökare blev motbevisad. Under P2, när neonikotinoidbetad raps var som mest förekommande över hela studieområdet (Figur 1A: Figur 3A), fanns ingen noterbar minskning i observationer av rapsbesökare mot kontrollbesökare jämfört med de andra perioderna (Figur 2). I stället återfanns en motsatt positiv effekt av ökad andel rapsareal under denna period (Figur 5). Kommuner under P2 med hög andel neonikotinoidbetad raps (Figur 3A) tycks inte heller ha ovanligt låga odds av observerade rapsbesökare (Figur 3B). Min andra hypotes att rapsbesökarförekomst var lägre under perioder med neonikotinoidbetning stöddes inte heller av resultatet. Sannolikhet att observera rapsbesökare skiljde sig inte betydligt mellan P1 och P3 (Figur 5). Initial sannolikhet under P2 är endast cirka 5 % lägre (Figur 5), vilket är en mycket liten skillnad. Anledningen till detta bör inte heller vara kopplad med mängden neonikotinoidbetad raps på grund av den signifikant positiva effekten (Figur 5). Den signifikant positiva effekten av andel rapsareal under P2 är den enda betydande skillnad som detekterades mellan perioderna.
En del tidigare studier visar, likt denna studie, att betning med neonikotinoider inte kopplas till negativ påverkan på vildbin.En studie i tre europeiska länder undersökte den tidsperiod (1990– 2010) då neonikotinoider introducerades och användes, och fann ingen evidens för att förlust av artmångfald bland vilda pollinatörer ökade markant (Carvalheiro et al., 2013). Inte heller för klotianidinbetad raps och solrosor hittades en märkbar effekt på fältstudier med mörk jordhumla
(Bombus terrestris) (Tasei et al., 2001; Sterk et al., 2016). Abbot et al. (2008) testade även för mer realistiska doser om 3 och 6 bbp på solitärbin. Inga sub-letala effekter noterades då. Andra studier visar att vilda bin kan påverkas negativt utav neonikotinoidbetad raps (Rundlöf et al., 2015: Wintermantel et al., 2018). Kommunala och långsiktigt uträknade resultat i England har visat att neonikotinoider kan ha en negativ effekt på förekomsten av vildbin (Woodcock et al., 2016). Det tycks således finnas skilda resultat över hur vilda bin påverkas av neonikotinoider från betade grödor.
5.1 Raps som en tillfällig resurs
En tolkning av resultatet är att andel raps har en signifikant positiv effekt på förekomst av vildbin. En bidragande faktor till varför sannolikhet att observera rapsbesökare ökar kraftigt
under P2 (Figur 5) och inte minskar kan vara rapsen själv. Blandningar utav gräsmarker och rapsodlingar kan vara positivt för pollinerande vildbin. Exempelvis ökade densitet och antal drottningceller markant för solitära Osmia bicornis (Hulzschuh et al., 2013). Hulzschuh et al. (2013) visade att gräsmarker gav passande boplats medan närliggande rapsfält gav en extra resurs. Vildbin i isolerade gräsmarker och speciellt isolerade rapsfält fick sämre förutsättningar. Tillgång på massblommande grödor (främst raps) kan även ge ökad densitet utav humlor (Westphal et al., 2003). Den extra resurs som rapsen ger skulle möjligtvis medföra positiva effekter på populationstillväxten som även motverkar de potentiella subletala effekterna från neonikotinoiderna.
En bidragande anledning till att endast P2 såg denna positiva effekt skulle möjligtvis vara vilken sorts raps som odlades. Utav de tre tidsperioderna är vårrapsen mest generell och mest utspridd under P2 (Figur 1: Figur 3A). Vårraps blommar senare på sommaren än höstraps (Stanley, 2013). Möjligtvis är denna senare blomningstid mer överensstämmande med de flesta vildbins flygtid. Vårraps har även större nektarproduktion och skiljt näringsinnehåll än höstraps (Koltowski, 2001: Pierre et al., 1999), vilket skulle kunna bidra till en större positiv effekt än höstraps. De lägre nivåerna av vårraps under P1 och P3 (Figur 1), fördelat över hela studieområdet (Figur 3A), skulle kunna vara en anledning till utebliven signifikant positiv effekt. Detta hade varit intressant att beakta i framtida studier.
5.2 Neonikotinoidkoncentrationer i pollen och nektar
Varför observerades ingen negativ effekt på vildbin under P2 när andel neonikotinoidbetad raps var som störst och mest utspridd? En anledning kan vara skillnaden mellan de koncentrationer av neonikotinoider som orsakar skadliga effekter och koncentrationer som faktiskt återfinns i pollen och nektar. Den genomsnittliga koncentrationen som återfinns i behandlade grödor kan vara varierande. Uppskattningar har visat att koncentrationen av neonikotinoider kan vara mellan <1 och 8,8 ppb i nektar, samt <1 och 51 ppb i pollen (EFSA, 2012). Nyare sammanräkningar från 20 publicerade studier har fastställt genomsnittliga maximumkoncentrationer i grödor. Dessa är 1,9 bbp i nektar och 6,1 bbp i pollen (Godfray et al., 2014). Neonikotinoidkoncentrationer som påvisats ge skadliga effekter är i vissa fall högre än eller inom omfånget av de maximumkoncentrationer som återfinns i grödor (Abbott et al., 2008; Scholer, & Krischik, 2014). Walters et al. (2013) jämförde även studier som undersöker effekter av imidakloprid. De visade att en klar majoritet av olika koncentrationer som visade en
skadlig effekt låg över de maximumkoncentrationer som förväntas finnas i grödor. Alltså finns det en möjlighet att de koncentrationer av neonikotinoider som faktiskt återfinns i rapsens pollen och nektar är för låga för att orsaka skadliga effekter bland vildbin.
5.3 Vildbin besöker olika växter
Det finns samtidigt en möjlighet att studiens upplägg har varit mindre lämpad för att notera effekten av neonikotinoidebetad raps på vildbin. Det finns tillexempel en tendens för vildbin att samla från olika pollenkällor (Williams et al., 2003). Att blanda pollen från olika källor kan vara en evolutionär strategi bland polylektiska vildbin att hantera toxiska eller svårnedbrytbara ämnen (Eckhardt et al., 2014). Ett genomsnittligt värde för andel pollen som insamlats från raps kan variera. Sterk et al. (2016) hade genomsnittligt 44% pollen från betad raps i sina humlekolonier. De upptäckte inga negativa effekter av neonikotinoid. Holzschuh et al. (2012) fann inte bara att raps kunde vara positivt för solitära bin. De fann även att det inte behövdes särskilt stora mängder raps för att ge dessa positiva effekter. Den genomsnittliga andelen insamlad rapspollen hos rödmurabin (Osmia bicornis) var ca 9 %. Detta när binas bon var i rapsfält 1–15 meter från gräsmarker. Osborne et al. (1999) observerade även hur humlor under många tillfällen flög längre distanser för att födosöka, förbi blommande raps, lupiner och solrosor. Om raps är en mindre prefererad blomma för rapsbesökarna, så kan det vara en bidragande anledning till att andel raps inte tycks orsaka en huvudeffekt under alla perioder (Tab. 1; Figur 5).
5.4 Olika känslighet hos arter
Under perioden då exponering av neonikotinoider borde varit störst (P2) syns ingen generell negativ effekt. Detta är nödvändigtvis inte fallet för alla vildbin. Exempelvis påverkades Osmia
lignaria av 30 ppb imidakloprid medan Megachile rotundata förblev opåverkad (Abbot et al.,
2008). Båda är solitära arter, men reagerade olika på neonikotinoiden. Det är värt att notera att fysiologisk och beteendemässig variation inom gruppen bin (Apoidea) kan påverkar känslighet för neonikotinoider. Något som skulle kunna förklara skilda resultat i tidigare studier (Rundlöf et al., 2015: Woodcock et al., 2016; Wintermantel et al., 2018).
Exempelvis har visats att kroppsvikt kan vara kopplat till hur illa en insekt reagerar på neonokotionider (Goulson, 2013). Kroppsstorlek kan även vara kopplat till hur långt ett vildbi flyger för att födosöka (Greenleaf et al., 2007). Det finns även skillnader i social struktur bland
vildbin. En arts förmåga att bibehålla sin förekomst beror starkt på att reproducerande honor överlever, så att det finns potential att föda upp mer avkommor. Bland solitära arter är reproducerande honor mer utsatta för insekticider eftersom de måste samla in näring själva och på så sätt exponeras mer direkt av insecticider (Desneux, 2007).
För att få ännu mer förståelse för hur raps betad med neonikotinoider kan påverka vildbin under naturliga förhållanden behövs mer undersökningar. Det är viktigt att undersöka hur den potentiella exponeringen av neonikotinoider skiljer sig beroende på vildbins inneboende särdrag. Att undersöka den potentiella exponeringen av neonikotinoider beroende på beteendeskillnader hade varit givande. Tillexempel hur mycket exponeringen av neonikotinoider kan skilja beroende på olika vildbins flygtider eller sociala strukturer.
5.5 Metodik
Medborgarbaserade data har varit både till fördel och nackdel i studien. Utan denna typ av data hade det varit omöjligt att studera ett så stort geografiskt område och långt tidsspann. Observationer ökar dock succesivt med tiden (Figur 2B). Troligtvis eftersom rapportering till Artportalen har blivit populärare. Därför kan det finnas lite större osäkerhet i odds att observera vildbin under tidigare perioder.
Måttet på neonikotinoidanvändning kan även diskuteras. I verkliga förhållanden går det inte att separera exponering utav systematiska betningsmedel utan att involvera grödan de används på. Detta gör rapsareal till ett bra mått. Dock bör understrykas att den exakta andelen utav all vårraps och höstraps som betats under P1 och P2 är inte känd. Även siffror över hur snabbt bytet från Chinook till Cruiser och Elado gick till, saknas. Detta skapar en vis osäkerhet i användning av rapsarealer som förklarande variabel.
5.6 Slutsatser
Denna studie visar att generellt har arealer utav neonikotinoidbetad raps inte korrelerat med en negativ påverkan på förekomsten av rapsbesökande vildbin i Sverige. Resultaten pekar mot att rapsareal, möjligtvis främst vårrapsareal, kan medföra en svag positiv effekt.
Studien har även visat olika problem och variabler som kan vara viktiga att ta hänsyn till när man utreder effekter utav systematiska insekticider på pollinerande insekter. I framtiden behövs
undersökningar som beaktar varierande neonikotinoidexponering baserat på rapssort och olika vildbins beteendemässiga och fysiologiska särdrag.
6. Samhälleliga och etiska beaktanden
Frågan utifall betningsmedel med neonikotionoider ska få användas på blommande grödor är viktigt både för lantbruket och för bevarandet av åkerlandskapets diversitet av pollinatörer. Frågan kan kopplas till ett flertal av FN:s hållbarhetsmål (DESA, 2021).
Samhället har ett intresse och behov av stabil tillgång på mat. Betningsmedel är en bidragande faktor till att vissa grödor, exempelvis vårraps, kan odlas med ekonomisk försvarbarhet och därefter användas i samhället. Detta kopplas starkt ihop med FN:s andra hållbarhets mål Ingen hunger och även det tolfte Hållbar konsumtion och produktion (DESA, 2021). Ett annat hållbarhetsmål som kan kopplas till denna studie är FN:s femtonde mål Ekosystem och biologiskmångfald (DESA, 2021). Samhällets grödor och vilda växter är beroende av en välfungerande och stabil pollinering. Biologisk mångfald, i form av olika arter av vildbin, stärker pollineringen.
Studier, likt den här, som påvisar en insignifikant koppling mellan neonikotinoidbetning och förlust av vildbin kan ha en påverkan. En möjlig påverkan kan vara underlag för att ändra gränsen för försiktighetsprincipen angående neonikotinoidbetning i lantbruket. Med mer kunskap om hur vildbin påverkas av neonikotinoider, så elimineras osäkerhet vid räkenskapen. Avsaknad negativ effekt skulle innebära att nödvändig mängd neonikotinoider kunde produceras och användas utan att vildbin hotas. Återupptagen produktion och användning skulle göra det mer ekonomiskt möjligt att odla vissa grödor som samhället får nytta av. Möjligtvis skulle återupptagen användning i Sverige medföra ökad vårrapsareal, vilket studien visar kan vara positivt för vildbin.
Resultat eller metoder i denna studie kan möjligtvis även hjälpa framtida studier. Till exempel att diskutera sina egna resultat och metoder om neonikotinoiders påverkan på vildbin. Detta kan medföra bättre förståelse i ämnet.
7. Erkännanden
Jag tackar min handledare Lars Westerberg för rådgivning under studiens gång och för hjälp med datahantering i R. Jag tackar Albin Gunnarson för givande information om Sveriges
rapsodlingsverksamhet. Jag vill även tacka alla rapportörer till Artportalen, vars observationer har använts i studien.
8. Referenser
Abbott, V. A., Nadeau, J. L., Higo, H. A., & Winston, M. L. (2008). Lethal and sublethal effects of imidacloprid on Osmia lignaria and clothianidin on Megachile rotundata (Hymenoptera: Megachilidae). Journal of Economic Entomology, 101(3), 784-796. https://doi.org/10.1093/jee/101.3.784
Artportalen. (2021). Om Artportalen. https://www.artportalen.se/Home/About (besökt 26 April 2021)
Biesmeijer, J. C., Roberts, S. P., Reemer, M., Ohlemüller, R., Edwards, M., Peeters, T., ... & Kunin, W. E. (2006). Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands. Science, 313(5785), 351-354. https://doi.org/10.1126/science.1127863
Bergman, K. O., Dániel-Ferreira, J., Milberg, P., Öckinger, E., & Westerberg, L. (2018). Butterflies in Swedish grasslands benefit from forest and respond to landscape composition at different spatial scales. Landscape Ecology, 33(12), 2189-2204.
https://doi.org/10.1007/s10980-018-0732-y
Blüthgen, N., & Klein, A. M. (2011). Functional complementarity and specialisation: the role of biodiversity in plant–pollinator interactions. Basic and Applied Ecology, 12(4), 282-291. https://doi.org/10.1016/j.baae.2010.11.001
Carvalheiro, L. G., Veldtman, R., Shenkute, A. G., Tesfay, G. B., Pirk, C. W. W., Donaldson, J. S., & Nicolson, S. W. (2011). Natural and within‐farmland biodiversity enhances crop productivity. Ecology Letters, 14(3), 251-259.
https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2010.01579.x
Carvalheiro, L. G., Kunin, W. E., Keil, P., Aguirre‐Gutiérrez, J., Ellis, W. N., Fox, R., ... & Biesmeijer, J. C. (2013). Species richness declines and biotic homogenisation have slowed
down for NW‐European pollinators and plants. Ecology Letters, 16(7), 870-878. https://doi.org/10.1111/ele.12121
Ceballos, G., Ehrlich, P. R., Barnosky, A. D., García, A., Pringle, R. M., & Palmer, T. M. (2015). Accelerated modern human–induced species losses: Entering the sixth mass extinction. Science Advances, 1(5), e1400253. 10.1126/sciadv.1400253
Desneux, N., Decourtye, A., & Delpuech, J. M. (2007). The sublethal effects of pesticides on beneficial arthropods. Annual Review of Entomology, 52, 81–106.
https://doi.org/10.1146/annurev.ento.52.110405.091440
Dickinson, J. L., Zuckerberg, B., & Bonter, D. N. (2010). Citizen science as an ecological research tool: challenges and benefits. Annual Review of Ecology, Evolution, and
Systematics, 41, 149-172. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-102209-144636
Eckhardt, M., Haider, M., Dorn, S., & Müller, A. (2014). Pollen mixing in pollen generalist solitary bees: a possible strategy to complement or mitigate unfavourable pollen
properties? Journal of Animal Ecology, 83(3), 588-597. https://doi.org/10.1111/1365-2656.12168
Elbert, A., Haas, M., Springer, B., Thielert, W., & Nauen, R. (2008). Applied aspects of neonicotinoid uses in crop protection. Pest Management Science: formerly Pesticide
Science, 64(11), 1099-1105. https://doi.org/10.1002/ps.1616
European Commission. (2013). Commission Implementing Regulation (EU) No 485/ 2013 of 24 May 2013 amending Implementing Regulation (EU) No 540/2011, as regards the
conditions of approval of the active substances clothianidin, thiamethoxam and imidacloprid, and prohibiting the use and sale of seeds treated with plant protection products containing those active substances. OJ L 139, 12–26 http://data.europa.eu/eli/reg_impl/2013/485/oj (besökt 4 april 2021)
European Food Safety Authority. (2012). Statement on the findings in recent studies investigating sub‐lethal effects in bees of some neonicotinoids in consideration of the uses
currently authorised in Europe. EFSA Journal, 10(6), 2752. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2012.2752
United Nations Department of Economic and Social Affairs (DESA). (2021). The 17 goals. https://sdgs.un.org/goals (besökt 25 maj 2021)
Gallai, N., Salles, J. M., Settele, J., & Vaissière, B. E. (2009). Economic valuation of the vulnerability of world agriculture confronted with pollinator decline. Ecological
Economics, 68(3), 810-821. https://doi.org/10.1016/j.ecolecon.2008.06.014
Godfray, H. C. J., Blacquiere, T., Field, L. M., Hails, R. S., Petrokofsky, G., Potts, S. G., ... & McLean, A. R. (2014). A restatement of the natural science evidence base concerning
neonicotinoid insecticides and insect pollinators. Proceedings of the Royal Society B:
Biological Sciences, 281(1786), 20140558. https://doi.org/10.1098/rspb.2014.0558
Goulson, D. (2003). Conserving wild bees for crop pollination. Journal of Food Agriculture
and Environment, 1, 142-144. http://hdl.handle.net/1893/7225
Goulson, D. (2013), REVIEW: An overview of the environmental risks posed by neonicotinoid insecticides. Journal of Applied Ecology, 50:
977-987. https://doi.org/10.1111/1365-2664.12111
Greenleaf, S. S., Williams, N. M., Winfree, R., & Kremen, C. (2007). Bee foraging ranges and their relationship to body size. Oecologia, 153(3), 589-596.
https://doi.org/10.1007/s00442-007-0752-9
Gunnarson, A. (2013). Besvärligt läge med neonikotinoider. Svensk Frötidning 2013 pp. 16– 18 http://www.svenskraps.se/kunskap/pdf/01591.pdf
Jeschke, P., Nauen, R., Schindler, M., & Elbert, A. (2011). Overview of the status and global strategy for neonicotinoids. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 59(7), 2897-2908. https://doi.org/10.1021/jf101303g
Jordbruksverket. (2019). Jordbruksmarkens användning 2019. Slutlig statistik. Sveriges officiella statistik; Serie JO – Jordbruk, skogsbruk och fiske. JO 10 SM 1802.
https://www.scb.se/contentassets/7621acf8c91f4632a7861ec3af0e02a5/jo0104_2019a01_sm_ jo10sm1902.pdf
Jordbruksverket. (2020) Om Jordbruksverkets officiella statistik.
https://jordbruksverket.se/om-jordbruksverket/jordbruksverkets-officiella-statistik/om-jordbruksverkets-officiella-statistik (besökt 26 april 2021)
Klein, A. M., Steffan–Dewenter, I., & Tscharntke, T. (2003). Fruit set of highland coffee increases with the diversity of pollinating bees. Proceedings of the Royal Society of London.
Series B: Biological Sciences, 270(1518), 955-961. https://doi.org/10.1098/rspb.2002.2306
Klein, A. M., Vaissiere, B. E., Cane, J. H., Steffan-Dewenter, I., Cunningham, S. A., Kremen, C., & Tscharntke, T. (2007). Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 274(1608), 303-313. https://doi.org/10.1098/rspb.2006.3721
Koltowski, Z. (2001). Beekeeping value and pollination requirements of double-improved cultivars of spring rapeseed (Brassica napus L. var. oleifera Metzger f. annua Thell.). Journal
of Apicultural Science, 45, 69-84.
Lu, C., Hung, Y. T., & Cheng, Q. (2020). A review of sub-lethal neonicotinoid insecticides exposure and effects on pollinators. Current Pollution Reports, 6(2), 137-151.
http://dx.doi.org/10.1007/s40726-020-00142-8
Lundin, O., Rundlöf, M., Smith, H.G., Fries, I., Bommarco, R. (2015) Neonicotinoid insecticides and their impacts on bees: a systematic review of research approaches and identification of knowledge gaps. PLoS One, 10(8): e0136928. DOI:
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0136928
Mair, L., & Ruete, A. (2016). Explaining spatial variation in the recording effort of citizen science data across multiple taxa. PloS one, 11(1), e0147796.
Osborne, J. L., Clark, S. J., Morris, R. J., Williams, I. H., Riley, J. R., Smith, A. D., ... & Edwards, A. S. (1999). A landscape‐scale study of bumble bee foraging range and constancy, using harmonic radar. Journal of Applied Ecology, 36(4), 519-533.
https://doi.org/10.1046/j.1365-2664.1999.00428.x
Pettersson, M. W., Cederberg, B., & Nilsson, A. L. (2004). Grödor och vildbin i
Sverige. Svenska Vildbiprojektet vid ArtDatabanken, SLU & Avdelningen för Växtekologi,
Uppsala.Universitet.
http://djur.jordbruksverket.se/download/18.51c5369e120aee363f080002061/1370040757027/ vildbin1.pdf
Pierre, J., Mesquida, J., Marilleau, R., Pham‐Delègue, M. H., & Renard, M. (1999). Nectar secretion in winter oilseed rape, Brassica napus—quantitative and qualitative variability among 71 genotypes. Plant Breeding, 118(6), 471-476.
https://doi.org/10.1046/j.1439-0523.1999.00421.x
Potts, S. G., Imperatriz-Fonseca, V., Ngo, H. T., Aizen, M. A., Biesmeijer, J. C., Breeze, T. D., ... & Vanbergen, A. J. (2016). Safeguarding pollinators and their values to human well-being. Nature, 540(7632), 220-229. https://doi.org/10.1038/nature20588
R Core Team (2020). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing,Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org/.
Ruete, A. (2015). Displaying bias in sampling effort of data accessed from biodiversity databases using ignorance maps. Biodiversity Data Journal, (3): e5361. DOI:
10.3897/BDJ.3.e5361
Rundlöf, M., Andersson, G. K., Bommarco, R., Fries, I., Hederström, V., Herbertsson, L., ... & Smith, H. G. (2015). Seed coating with a neonicotinoid insecticide negatively affects wild bees. Nature, 521(7550), 77-80. https://doi.org/10.1038/nature14420
Schmeller, D. S., Henry, P. Y., Julliard, R., Gruber, B., Clobert, J., Dziock, F., ... & Henle, K. (2009). Advantages of volunteer‐based biodiversity monitoring in Europe. Conservation
Scholer, J., & Krischik, V. (2014). Chronic exposure of imidacloprid and clothianidin reduce queen survival, foraging, and nectar storing in colonies of Bombus impatiens. PLoS
One, 9(3), e91573. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0091573
Silvertown, J. (2009). A new dawn for citizen science. Trends in Ecology & Evolution, 24(9), 467-471. https://doi.org/10.1016/j.tree.2009.03.017
Snäll, T., Kindvall, O., Nilsson, J., & Pärt, T. (2011). Evaluating citizen-based presence data for bird monitoring. Biological Conservation, 144(2), 804-810.
https://doi.org/10.1016/j.biocon.2010.11.010
Stanley, D.A., Gunning, D. & Stout, J.C. (2013). Pollinators and pollination of oilseed rape crops (Brassica napus L.) in Ireland: ecological and economic incentives for pollinator conservation. Journal of Insect Conservation, 17, 1181–1189.
https://doi.org/10.1007/s10841-013-9599-z
Sterk, G., Peters, B., Gao, Z., & Zumkier, U. (2016). Large-scale monitoring of effects of clothianidin-dressed OSR seeds on pollinating insects in Northern Germany: effects on large earth bumble bees (Bombus terrestris). Ecotoxicology, 25(9), 1666-1678. DOI:
https://doi.org/10.1007/s10646-016-1730-y
Tasei, J. N., Ripault, G., & Rivault, E. (2001). Hazards of imidacloprid seed coating to Bombus terrestris (Hymenoptera: Apidae) when applied to sunflower. Journal of Economic
Entomology, 94(3), 623-627. https://doi.org/10.1603/0022-0493-94.3.623
Taylor, A. G., Eckenrode, C. J., & Straub, R. W. (2001). Seed coating technologies and treatments for onion: challenges and progress. HortScience, 36(2), 199-205.
https://doi.org/10.21273/HORTSCI.36.2.199
Tomizawa, M., & Casida, J. E. (2003). Selective toxicity of neonicotinoids attributable to specificity of insect and mammalian nicotinic receptors. Annual Review of Entomology, 48(1), 339-364. https://doi.org/10.1146/annurev.ento.48.091801.112731
Vanbergen, A. J., & Initiative, T. I. P. (2013). Threats to an ecosystem service: pressures on pollinators. Frontiers in Ecology and the Environment, 11(5), 251-259.
https://doi.org/10.1890/120126
Watanabe, M. E. (1994). Pollination worries rise as honey bees decline. Science, 265(5176), 1170-1171. 10.1126/science.265.5176.1170
Westphal, C., Steffan‐Dewenter, I., & Tscharntke, T. (2003). Mass flowering crops enhance pollinator densities at a landscape scale. Ecology Letters, 6(11), 961-965. 10.1007/s00442-012-2515-5
Williams, N. M., & Tepedino, V. J. (2003). Consistent mixing of near and distant resources in foraging bouts by the solitary mason bee Osmia lignaria. Behavioral Ecology, 14(1), 141-149. https://doi.org/10.1093/beheco/14.1.141
Winfree, R., Williams, N. M., Dushoff, J., & Kremen, C. (2007). Native bees provide insurance against ongoing honey bee losses. Ecology Letters, 10(11), 1105-1113. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2007.01110.x
Wintermantel, D., Locke, B., Andersson, G. K., Semberg, E., Forsgren, E., Osterman, J., ... & de Miranda, J. R. (2018). Field-level clothianidin exposure affects bumblebees but generally not their pathogens. Nature Communications, 9(1), 1-10. DOI:
https://doi.org/10.1038/s41467-018-07914-3
Wood, T. J., Kaplan, I., & Szendrei, Z. (2018). Wild bee pollen diets reveal patterns of seasonal foraging resources for honey bees. Frontiers in Ecology and Evolution, 6, 210. https://doi.org/10.3389/fevo.2018.00210
Woodcock, B. A., Isaac, N. J., Bullock, J. M., Roy, D. B., Garthwaite, D. G., Crowe, A., & Pywell, R. F. (2016). Impacts of neonicotinoid use on long-term population changes in wild bees in England. Nature Communications, 7(1), 1-8. https://doi.org/10.1038/ncomms12459
Zhang, W., Ricketts, T. H., Kremen, C., Carney, K., & Swinton, S. M. (2007). Ecosystem services and dis-services to agriculture. Ecological Economics, 64(2), 253-260.
https://doi.org/10.1016/j.ecolecon.2007.02.024
Appendix A
Tabell 2: Alla olika arter som ingått i studien.
Rapsbesökande arter Ej rapsbesökande arter
Andrena bicolor (Ängssandbi) Andrena helvola (Äppelsandbi) Andrena carantonica (Hagtornssandbi) Andrena lapponica (Blåbärssandbi) Andrena cineraria (Sobersandbi) Andrena ruficrus (Åssandbi) Andrena fucata (Hallonsandbi) Andrena subpoaca (Lundsandbi) Andrena haemorrhoa (Trädgårdssandbi) Andrena wilkella (Ärtsandbi) Andrena minutula (Småsandbi) Andrena lathyri (Vialsandbi) Andrena nigroaenea (Gyllensandbi) Andrena denticulata (Tandsandbi) Halictus rubicundus (Skogsbandbi) Lasioglossum fratellum (Svartsmalbi) Halictus tumulorum (Ängsbandbi) Lasioglossum leucopus (Bronssmallbi) Lasioglossum calceatum (Mysksmalbi) Lasioglossum rufitarse (Skogsmallbi) Lasioglossum fulvicorne (Brunsmalbi) Lasioglossum albipes (Ängssmalbi)
Lasioglossum morio (Metallsmalbi) Lasioglossum leucozonium (Fibbelsmallbi) Bombus lucorum (Ljus jordhumla) Lasioglossum villosulum (hedsmalbi)
Bombus lapidarius (Stenhumla) Lasioglossum punctatissimum (punktsmalbi) Bombus terrestris (Mörk jordhumla) Bombus hypnorum (Hushumla)
Bombus hortorum (Trädgårdshumla) Bombus sylvarum (Haghumla) Bombus pascuorum (Åkerhumla) Bombus ruderarius (Gräshumla) Bombus pratorum (Ängshumla) Bombus soroeensis (Blåklockshumla) Osmia bicornis (Rödmurarbi) Bombus humilis (Backhumla)
Anthidium manicatum (Storullbi) Anthidium punctatum (Småullbi)
Megachile willughbiella (stocktapetserarbi) Megachile versicolor (Ängstapetserarbi) Hylaeus communis (Gårdscitronbi) Trachusa byssina (Hartsbi)
Eucera longicornis (Långhornsbi) Heriades truncorum (Väggbi)
